Сквозной макулярный разрыв (СМР) — полнослойный дефект нейроретины, развивающийся преимущественно монокулярно (до 80% случаев), чаще у пациентов женского пола старше 60 лет [1]. СМР является причиной обратимого снижения зрения: заболеваемость, по разным данным, варьирует от 7,8 случая на 100 тыс. населения в год [2] до 0,2—3,3 на 1000 человек [3]. СМР может быть идиопатическим или развиваться на фоне тракционного синдрома, обусловленного рядом ретинальных изменений (диабетическая ретинопатия, эпиретинальный фиброз, состояние после интраокулярной хирургии и лазерного лечения сетчатки и т.д.) [1].

Основным хирургическим лечением СМР остается витрэктомия с различными вариантами пилинга внутренней пограничной мембраны (ВПМ), тампонадой газом или введением фармакологических агентов, индуцирующих отслойку задней гиалоидной мембраны [3]. При этом в 95—100% случаев происходит закрытие дефекта в макуле [4], но функциональные результаты восстановления зрительных функций не всегда удовлетворительны и зависят от многих факторов (исходная максимально корригированная острота зрения — МКОЗ, длительность существования и стадия СМР, морфометрические характеристики СМР, а также особенности хирургии) [5].

Оценка МКОЗ является наиболее распространенным критерием функционального восстановления фовеа в зоне анатомического закрытия разрыва и эффективности той или иной методики хирургического лечения [4]. Однако для полноты изучения функциональных изменений сетчатки становятся все более востребованными методы ретинотопически-ориентированной функциональной диагностики, в частности фундус-контролируемая микропериметрия (МП) и мультифокальная электроретинография (мфЭРГ).

Оптическая когерентная томография (ОКТ) стала рутинным исследованием при диагностике и наблюдении СМР и других изменений витреоретинального интерфейса. В отличие от ОКТ, возможности и диагностическая ценность ОКТ-ангиографии (ОКТ-А) остаются малоизученными при СМР [6, 7]. Тем не менее результаты отдельных работ свидетельствуют о том, что качественный и количественный анализ методом ОКТ-А-перфузии в поверхностном и глубоком капиллярном сплетении в макуле позволяет не только объективно оценивать течение заболеваний, вовлекающих витреоретинальный интерфейс, но и делать прогностические выводы [8].

Определение световой чувствительности (СЧ) с помощью фундус-контролируемой МП и исследование биоэлектрической активности сетчатки с помощью мфЭРГ позволяет оценить функциональное состояние сетчатки в отдельных ее точках вне зависимости от значений МКОЗ при патологических изменениях макулярной области, особенно в случаях, когда нарушения не захватывают область фовеа или, наоборот, когда степень повреждения фовеа не позволяет достоверно оценить функции остальной макулы [9, 10].

Ранее в отдельных работах была показана прогностическая значимость некоторых показателей мфЭРГ и световой чувствительности сетчатки при МП в зоне дефекта у пациентов с СМР [11—13]. Тем не менее остаются малоизученными вопросы взаимосвязи регистрируемых при ОКТ и ОКТ-А структурных изменений нейроретины в зоне СМР и прилегающих к разрыву областях с функциональными показателями, определяемыми при фундус-контролируемой МП и мфЭРГ. Кроме того, выявление новых взаимосвязей может оказаться полезным для мониторинга прогрессирования СМР и ответа на лечение.

Цель исследования — изучить взаимосвязь структурных изменений по данным ОКТ и ОКТ-А и показателей фундус-контролируемой МП, мфЭРГ в топографически соответствующих областях макулярной области у пациентов с СМР.

Материал и методы

Работа выполнена в 2022 г. в Санкт-Петербургском филиале ФГАУ «НМИЦ «МНТК "Микрохирургия глаза" им. акад. С.Н. Федорова»» Минздрава России в соответствии с требованиями Хельсинкской декларации (в редакции 2003 г.). Все пациенты подписывали информированное согласие на диагностическое обследование.

В исследование были включены 13 пациентов (14 глаз) с диагнозом «идиопатический СМР», подтвержденным при ОКТ-исследовании.

Критерии включения: возраст старше 45 лет, наличие установленного диагноза «идиопатический СМР», по поводу которого ранее не проводилось хирургического лечения.

Критерии исключения: перенесенные или имеющиеся на момент осмотра воспалительные заболевания органа зрения, глаукома, сосудистые заболевания сетчатки, дистрофические заболевания макулы, макулярная неоваскуляризация, миопическая рефракция более 6 дптр, помутнения оптических сред, препятствующие визуализации и проведению функционального тестирования.

Диагностическое обследование. Всем пациентам проводили стандартное офтальмологическое обследование, включающее визометрию, авторефрактометрию, биометрию с определением переднезаднего размера глазного яблока, биомикроскопию и биомикроофтальмоскопию.

Исследования ОКТ и ОКТ-А, фундус-контролируемую МП и мфЭРГ осуществляли в условиях медикаментозного мидриаза (однократная инстилляция фенилэфрина 5% + тропикамида 0,5%).

ОКТ и ОКТ-А. Диагноз СМР верифицировали с помощью ОКТ, используя томограф Cirrus HD-OCT 5000 (Carl Zeiss Meditec, Germany). Все исследования проводили в стандартных условиях, для анализа выбирали изображения с уровнем сигнала не менее 8/10. При проведении ОКТ-А использовали протокол сканирования с размерами исследуемой зоны 3×3 мм. Сегментация слоев выполнялась прибором автоматически, в отдельных случаях для повышения точности проводили ручную сегментацию [14].

На анфас-изображениях и линейных структурных сканах ОКТ измеряли апикальный и базальный диаметр разрыва (мкм), анализировали площадь кистозных изменений (КИ) сетчатки на уровне внутреннего ядерного слоя (ВЯС) и комплекса наружного плексиформного слоя и слоя Генле (НПС + СГ) с помощью программы Image J (Version 1.49v; NIH, США) [15].

При ОКТ-А анализ площади фовеолярной аваскулярной зоны, плотности поверхностного и глубокого капиллярного сплетения (ПКС и ГКС) рассчитывали в программе Image J в фовеа и парафовеа, а также в зонах, соответствующих проекции 13 гексагонов при мфЭРГ, в которых производили анализ СЧ (рис. 1 и 2).

Рис. 1. Топографическое сопоставление результатов МП и мфЭРГ.

а — паттерн мфЭРГ из 61 гексагона; б — совмещение проекции тестируемых точек сетчатки: выделенные гексагоны и расположенные в них красные маркеры соответствуют участкам сетчатки, анализируемым в исследовании; в — паттерн 10-2 при проведении МП (пояснение в тексте).

Рис. 2. Топографическое сопоставление результатов мфЭРГ и МП с данными структурной и анфас-ОКТ, ОКТ-А.

а — фундус-изображение и структурный срез через зону СМР; б — проекция паттерна из 61 гексагона мфЭРГ при наложении на паттерн 10-2 при МП; в, г — наложение анфас-изображения КИ сетчатки на уровне ВЯС и комплекса НПС + СГ; д, е — наложение анфас-изображения ПКС и ГКС по данным ОКТ-А (пояснение в тексте).

Фундус-контролируемая микропериметрия. Исследование СЧ в макулярной области проводили на фундус-микропериметре Compass (CenterVue, Италия) по программе 10—2 (68 точек и 1 точка фиксации). Результаты тестирования принимались для анализа при частоте ложноположительных и ложноотрицательных результатов менее 20%. СЧ оценивали в 13 точках, сгруппированных в три кольца: МП1 (точка фиксации), МП2, МП3 — и расположенных на удалении 0—2,5°, 2,5—5,0° и 5,0—10,0° от точки фиксации, при этом производили анализ средней СЧ в кольцах МП1—МП3, а также в отдельных точках, расположенных внутри проекции гексагонов при проведении мфЭРГ (см. рис. 1).

Мультифокальная ЭРГ. При регистрации мфЭРГ использовали электроретинограф «Нейро-ЭРГ» (ООО «НейроСофт», Россия) с модулем для мфЭРГ. Подготовку, проведение и анализ осуществляли в соответствии со стандартом ISCEV в условиях световой адаптации [16]. Паттерн-стимулятор, состоящий из 61 гексагона, располагался на расстоянии 40 см от поверхности глаза обследуемого пациента, обеспечивая поле тестирования на сетчатке 19,7°. В качестве активного электрода использовали ретинографический электрод «крючок»; референтный и заземляющий электроды располагали на висках обследуемого. В ответе первого порядка анализировали латентность и амплитуду компонента P1 в кольцах R1—R3, а также в центральном гексагоне (R1), четырех гексагонах кольца R2 и восьми гексагонах кольца R3, топографически соответствующих точкам тестирования при проведении фундус-контролируемой МП (см. рис. 1).

Топографическое сопоставление результатов ОКТ, ОКТ-А, МП и мфЭРГ. Результаты исследований (ОКТ, ОКТ-А, МП и мфЭРГ) в отдельных точках сетчатки сопоставляли путем наложения данных друг на друга, предварительно масштабируя изображения ретинальных карт из отдельных исследований в графическом редакторе и соотнося по анатомическим ориентирам (диск зрительного нерва, фовеа, ретинальные сосуды; см. рис. 1 и 2). С учетом угловых размеров паттерна из 61 гексагона, предъявляемого при проведении мфЭРГ, кольца паттерна R1, R2 и R3 проецируются в зонах 0—2,5°, 2,5—5,0° и 5,0—10,0° от точки фиксации, что анатомически соответствует фовеолярной аваскулярной зоне, фовеа и парафовеа. Проекцию тестируемых точек при МП сопоставляли с гексагонами, при этом для анализа использовали только точки, находящиеся внутри гексагона, а находящиеся на границе гексагонов из анализа исключали. При наложении анфас-изображений ОКТ и ОКТ-А на паттерн мфЭРГ выделяли гексагоны, в которые распространяются интересующие изменения сетчатки, при этом также проводили сопоставление показателей мфЭРГ и МП в данных гексагонах и соответствующих им точках при МП.

Группа сравнения. В качестве группы контроля при проведении ОКТ-А, МП и мфЭРГ исследовали парные интактные глаза пациентов (10 пациентов, 10 глаз), в которых не было выявлено признаков патологии макулярной области, прозрачность оптических сред позволяла выполнить исследования надлежащего качества.

Основные оцениваемые параметры: МКОЗ, апикальный и базальный диаметр СМР (мкм), площадь КИ в НПС и ВЯС (мм²), плотность сосудов в поверхностном и глубоком капиллярных сплетениях (мм²), площадь фовеолярной аваскулярной зоны (мм²), СЧ (дБ), латентность (мс) и амплитуда (мкВ) компонента P1.

Статистическая обработка результатов исследования проводилась с использованием программы Statistica 12.0 (StatSoft Inc., США). Все количественные данные представлены в формате M±m. Сравнение показателей между группами выполнялось с помощью непараметрического U-критерия Манна—Уитни, при нормальном распределении в выборках — с помощью t-критерия Стьюдента. Для определения связи между параметрами в группах использовали расчет рангового коэффициента корреляции, при нормальном распределении — коэффициент корреляции Пирсона. Статистически значимыми считали результаты с уровнем значимости p<0,05.

Результаты

Общая характеристика группы. Исследуемая группа включала 13 пациентов (11 женщин и 2 мужчин) в возрасте 64,0±5,42 года (диапазон от 57 до 73 лет). Среднее значение МКОЗ составило 0,31±0,15 при средней рефракции (сфероэквивалент) (–)0,16±1,85 дптр. При биометрии значение переднезадней оси составило 23,52±1,02 мм. Все глаза с СМР были факичными.

Характеристика СМР по данным ОКТ. В исследуемой группе, в соответствии с классификацией J. Gass [17], СМР I стадии был в одном случае, СМР II стадии — в двух случаях, СМР III стадии — в одном случае и СМР IV стадии — в 10 случаях. Среднее значение апикального и базального диаметра разрыва составило 442,93±152,1 мкм (диапазон от 181 до 744 мкм) и 950,36±276,63 мкм (диапазон от 407 до 1335 мкм) соответственно.

КИ в сетчатке, окружающей разрыв, выявлены в 13 случаях, при этом они локализовались на уровне ВЯС и комплекса НПС + СГ. На уровне ВЯС изменения носили мелкокистозный характер и имели большую площадь распространения. Кисты на уровне комплекса НПС + СГ были большего размера и на анфас-изображениях определялись как спицеобразные вытянутые полости, расходящиеся эксцентрично от области разрыва. Площадь КИ нейроретины на уровне ВЯС составила 2,6±1,59 мм² (диапазон от 0,02 до 5,76 мм²), на уровне НПС + СГ — 0,88±0,66 мм² (диапазон от 0,01 до 2,63 мм²).

Характеристика макулы при СМР по данным ОКТ-А. Площадь фовеолярной аваскулярной зоны в группе СМР составила 0,32±0,07 мм², значимо отличаясь от таковой в группе контроля (0,22±0,16 мм²; p=0,02). Плотность сосудов в ПКС в области фовеа и парафовеа значимо не различалась в группах и составила 5,18±2,49 и 17,91±1,76 мм² в группе СМР и 4,96±2,53 и 19,26±2,07 мм² в группе контроля соответственно (p>0,05). При подсчете в ГКС плотность сосудов в пределах зоны сканирования (3×3 мм) была значимо ниже в сравнении с группой контроля, составляя 22,4±14,49 и 38,12±13,25 мм² (p<0,01).

Результаты фундус-контролируемой МП. В 8 из 14 глаз с СМР точка фиксации находилась вне зоны разрыва или располагалась по его краю. Значение СЧ в точке фиксации, соответствующей кольцу МП1 (16,07±11,12 дБ), а также в проекции разрыва (10,5±11,44 дБ) и в кольце МП2 (24,86±8,73 дБ) была значимо снижена при сравнении с группой контроля (31,25±1,43 дБ для МП1 и 30,78±0,88 дБ для МП2; табл. 1). При анализе СЧ в точках сетчатки, расположенных в зоне разрыва и КИ, выявлено отсутствие значимого отличия СЧ в сравнении с суммарным показателем в кольце МП1 (16,07±11,12 дБ), но более низкое значение СЧ в кольце МП2 (23,8±9,1 дБ). В отдельных точках колец МП2 и МП3, в которых не выявлено структурных изменений сетчатки, значения СЧ значимо не отличалось от контроля (p>0,05; см. табл. 1).

Таблица 1. Результаты функционального тестирования сетчатки у пациентов с СМР

Примечание. * — p<0,05; ** — p<0,01; *** — p<0,001.

Результаты мфЭРГ. В группе СМР в сравнении с группой контроля выявлено значимое снижение амплитуды компонента P1 в кольцах R1 и R2, а также в отдельных гексагонах, соответствующих области разрыва (см. табл. 1). При анализе гексагонов, в проекции которых в сетчатке не было разрывов и КИ, выявлено, что показатели амплитуды и латентности компонента P1 в кольцах R2 и R3 значимо не отличались от группы контроля (p>0,05; см. табл. 1).

Взаимосвязь структурных и функциональных показателей. При группировке тестируемых точек (гексагонов) в соответствии с характером структурных изменений сетчатки в месте их расположения выделили и сравнили подгруппы точек в зоне СМР, КИ, а также точки в сетчатке без каких-либо структурных нарушений по данным ОКТ. Сравнение функциональных показателей и результатов ОКТ-А в сетчатке с различными вариантами структурных изменений показало значимо более низкие значения всех оцениваемых показателей, за исключением латентности P1 в проекции сквозного разрыва (p<0,001; рис. 3). Также выявлены значимо более низкие значения СЧ и амплитуды P1, плотности сосудов в ГКС при наличии интраретинальных кист как в ВЯС, так и на уровне комплекса НПС + СГ (p<0,001; см. рис. 3).

Рис. 3. Сравнение показателей МП, мфЭРГ и ОКТ-А при различных структурных изменениях сетчатки у пациентов с СМР.

Р — область макулярного разрыва; КИ — участки КИ сетчатки; И — участки с неизмененной структурой сетчатки по данным ОКТ; О — общая тестируемая площадь сетчатки, соответствует паттерну мфЭРГ (пояснение в тексте).

При анализе взаимосвязей между различными функциональными показателями и перфузией сетчатки во всех исследуемых точках сетчатки установлено наличие умеренной положительной корреляции между СЧ и плотностью сосудов в ПКС (R=0,35; p=0,02) и ГКС (R=0,49; p=0,01; рис. 4). Также выявлена умеренная положительная корреляция показателя амплитуды Р1 с плотностью сосудов ГКС (R=0,33; p=0,03; см. рис. 4).

Рис. 4. Взаимосвязь показателей МП и мфЭРГ с плотностью сосудов в поверхностном и глубоком капиллярном сплетении по данным ОКТ-А в тестируемых участках макулярной области (пояснение в тексте).

При проведении анализа взаимосвязей структурных и функциональных изменений в области разрыва и в отдельных зонах сетчатки (МП1—МП3 при МП и R1—R3 при мфЭРГ), соответствующих фовеа и парафовеа, выявлена корреляция показателей апикального и базального диаметра разрыва с функциональными показателями (табл. 2), при этом наиболее сильная связь отмечена между апикальным и базальным диаметрами разрыва и МКОЗ (R= –0,57 и R= –0,42; p<0,05), а также СЧ в проекции разрыва (R= –0,83 и R= –0,78; p<0,01), точке фиксации МП1 (R= –0,53 и R= –0,56; p<0,05) и кольце МП2 (R= –0,62 и R= –0,72; p<0,05). Умеренная обратная связь отмечена между базальным диаметром разрыва и амплитудой P1 в проекции разрыва (R= –0,38; p<0,05).

Таблица 2. Взаимосвязь структурных и функциональных показателей при СМР в отдельных зонах сетчатки (коэффициент корреляции R)

Между площадью КИ на уровне ВЯС и комплекса НПС + СГ и функциональными показателями (см. табл. 2) наиболее сильная связь выявлена с уровнем СЧ в проекции разрыва (R= –0,62 и R= –0,55; p<0,01) и кольце МП2 (R= –0,84 и R= –0,22; p<0,01), а также амплитудой P1 в проекции разрыва (R= –0,49; p<0,05).

Наиболее сильная корреляция плотности сосудов в ПКС выявлена с МКОЗ (R=0,43; p<0,05; см. табл. 2), СЧ в проекции разрыва (R=0,49; p<0,05) и точке фиксации МП1 (R=0,51; p<0,05), а также с амплитудой компонента P1 в кольце R2 (R=0,37; p<0,05) и латентностью P1 в проекции разрыва (R= –0,38; p<0,05).

В ГКС наиболее выраженная корреляция плотности сосудов выявлена с СЧ в зоне разрыва (R=0,67; p<0,01; см. табл. 2), а также точке фиксации МП1 (R=0,47; p<0,05) и кольце МП2 (R=0,49; p<0,05). Умеренная корреляция плотности сосудов в ГКС выявлена с амплитудой компонента P1 в кольце R2 (R=0,47; p<0,05).

Обсуждение

В нашем исследовании впервые применен мультимодальный топографически ориентированный подход в анализе структурных и функциональных изменений, позволяющий соотнести между собой широкий спектр показателей в отдельных участках сетчатки. Это может быть использовано в дальнейшем в фундаментальных и прикладных клинических исследованиях, в частности при изучении вопросов патогенеза или исследовании эффективности методов лечения не только при СМР, но и при других заболеваниях макулярной области (таких как неоваскулярная возрастная макулярная дегенерация, эпиретинальный фиброз, ламеллярные макулярные разрывы и т.д.). Кроме того, предложенный метод может быть использован для оценки качества выполнения хирургического лечения макулярной патологии (при накоплении достаточной базы данных). В ряде работ ранее уже проводилось сопоставление результатов отдельных методов исследований структуры и функции сетчатки [7, 8].

В отличие от ранее проведенных исследований мы объединили в мультимодальном подходе ОКТ, ОКТ-А, МП и мфЭРГ, при этом основная роль отведена паттерну, используемому при проведении мфЭРГ: изучаемые локальные изменения привязаны к угловым размерам гексагона и его проекции на сетчатке. Поэтому для более точной оценки взаимосвязи показателей может быть оправданным в дальнейшем использование при проведении мфЭРГ паттерна с большим количеством гексагонов (например, 103 или 243), хотя это усложняет процедуру регистрации сигнала [16]. С другой стороны, повысить точность исследования при использовании паттерна из 61 гексагона можно путем уменьшения размеров проекции гексагона и соответствующего ему участка сетчатки.

Основным структурным проявлением СМР является сквозной дефект в нейроретине, функционально сопровождающийся скотомой, при этом часто на фоне центральной скотомы происходит смещение точки фиксации [18].

При проведении обследования у пациентов с СМР в точках, расположенных в области разрыва, СЧ отсутствовала, но в ряде наблюдений регистрировалась значительно сниженная СЧ. При мфЭРГ также ни в одном из наблюдений не было выявлено полного отсутствия биоэлектрогенеза: амплитуда компонента P1 в гексагоне, соответствующем разрыву, значимо снижена. Наблюдаемое наличие функциональной активности связано со смещением точки фиксации на край разрыва при выполнении МП, а также с несоответствием площади проецируемого на сетчатку гексагона размерам и положению разрыва, т.е. регистрируемый сигнал при мфЭРГ обусловлен биоэлектрической активностью сетчатки на краю разрыва.

Помимо формирования сквозного дефекта при СМР наблюдается развитие интраретинальных кист [19, 20]. Наблюдаемые в исследовании КИ соответствуют описанным в литературе: они развиваются на уровне ВЯС и комплекса НПС+СГ, при этом в ВЯС кисты имеют меньшие размеры и ориентированы преимущественно вертикально, распространяясь на значимо большей площади в сравнении с кистами на уровне комплекса НПС+СГ, в котором кисты имеют большие размеры и преимущественно горизонтальный центробежный ход [21].

Считается, что основным субстратом для формирования КИ служат мюллеровские клетки сетчатки, при этом обсуждаются разные механизмы развития КИ, например кистообразование вследствие дистрофических изменений самих клеток Мюллера с внутриклеточным накоплением жидкости, подобно тому как это происходит при таких изменениях в макуле, как ДМО или постокклюзионный макулярный отек, или кисты связаны с накоплением жидкости в межклеточном пространстве из-за ее проникновения в сетчатку через края разрыва [18, 20].

Повреждение клеток Мюллера способствует нарушению функции биполярных клеток с соответствующими изменениями характеристик регистрируемого ответа при мфЭРГ [22]. В проведенном исследовании также выявлено значимое снижение амплитуды компонента P1 в гексагонах, в проекции которых находили КИ сетчатки.

Усиление кистообразования может быть связано с нарушением капиллярной перфузии в ГКС: развивающаяся при этом ишемия сетчатки сопровождается усилением отека с дисфункцией клеток в зоне повреждения. Подобный механизм был предложен для объяснения патогенеза макулярного отека при диабете и синдроме Ирвина—Гасса [23]. В проведенном исследовании также было выявлено значимое снижение плотности капилляров на уровне ГКС, особенно в точках сетчатки с КИ, которое не может быть расценено как артефактное снижение регистрируемого сигнала за счет кистозных полостей: получаемые структурные срезы при проведении ОКТ имеют достаточное качество визуализации в наружных слоях сетчатки, что исключает эффект «тени» от КИ [24]. Важно, что метод ОКТ-А позволяет визуализировать перфузию сетчатки в отдельных ее слоях, что не может быть оценено при проведении флюоресцентной ангиографии, при этом локализация КИ соответствует по глубине расположения ГКС.

В работе при последовательном анализе отдельных участков сетчатки, соответствующих по площади отдельным гексагонам при мфЭРГ, установлена корреляция между плотностью сосудов в ГКС и уровнем СЧ и амплитудой Р1. Ранее в исследовании D. Bacherini и соавторов также была отмечена подобная закономерность при сравнении СЧ с плотностью сосудов в ГКС в глазах с СМР [8]. Нельзя исключить, что дисфункция клеток Мюллера и соответствующие нарушения в работе биполярных клеток на фоне длительно существующего отека и изменения перфузии сетчатки могут необратимо угнетать биоэлектрогенез в вовлеченных участках, тем самым ухудшая функциональный прогноз при лечении СМР с распространенными КИ.

В проведенном исследовании показатели СЧ и мфЭРГ изменялись сходным образом, несмотря на различные субстраты их формирования. Тем не менее в центральных точках тестирования (зоны МП1, МП2) СЧ более выраженно коррелирует со структурными показателями, что может быть обусловлено механизмами формирования СЧ: она, как субъективный психофизический показатель, отражает суммарную способность всех компонентов зрительного анализатора к восприятию, трансдукции и проведению сигнала от отдельного рецепторного поля сетчатки [9]. В отличие от СЧ, показатели мфЭРГ позволяют объективно оценить преимущественно функцию биполярных клеток, при этом площадь сетчатки, соответствующая проекции отдельного гексагона, больше площади проекции светового стимула при проведении фундус-контролируемой МП. При дальнейшем проведении исследований с применением мультимодального топографически ориентированного подхода в оценке динамики структурных и функциональных изменений на фоне хирургического лечения, возможно, будет выявлено преимущество одного из использованных методов в качестве прогностического инструмента при выборе тактики лечения СМР с учетом его стадии и распространенности изменений в сетчатке.

Ограничения исследования. Проведенное исследование имеет ряд ограничений. Так, в исследовании проведен анализ изменений на небольшой группе, при этом для более убедительных выводов в дальнейшем необходимо исследование на большем количестве случаев СМР. Кроме того, сопоставление данных разных исследований не может быть абсолютным и возможны пространственные смещения при наложении данных. Чтобы минимизировать возможное несоответствие, мы проводили анализ по одинаковому протоколу во всех случаях. Еще одним ограничением является возможная вариабельность результатов при проведении ОКТ-А, поэтому для снижения расхождения результатов использовали снимки наилучшего качества из серии выполненных при тестировании.

Заключение

Мультимодальный топографически ориентированный подход позволяет изучать взаимосвязь структурных и функциональных показателей в отдельных точках сетчатки. В топографически соответствующих областях макулярной области у пациентов с СМР выявлена корреляция между структурными нарушениями в различных слоях сетчатки, капиллярной перфузией и функциональными показателями — биоэлектрической активностью и СЧ. Предложенный подход может использоваться при наблюдении не только СМР, но и других заболеваний макулярной области, а также в мониторинге эффективности проводимого хирургического лечения.

Участие авторов:

Концепция и дизайн исследования: Э.Б., С.С., А.С.

Сбор и обработка материала: Т.Д., А.С.

Написание текста: Т.Д., А.С.

Редактирование: Э.Б., С.С.

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Литература/References

1. Steel DHW, Lotery AJ. Idiopathic vitreomacular traction and macular hole: A comprehensive review of pathophysiology, diagnosis, and treatment. Eye. 2013;27:S1-21.

https://doi.org/10.1038/eye.2013.212

2. McCannel CA, Ensminger JL, Diehl NN, Hodge DN. Population-based Incidence of Macular Holes. Ophthalmology. 2009;116:1366-1369.

https://doi.org/10.1016/j.ophtha.2009.01.052

3. Forsaa VA, Lindtjørn B, Kvaløy JT, Frøystein T, Krohn J. Epidemiology and morphology of full-thickness macular holes. Acta Ophthalmol. 2018;96: 397-404.

https://doi.org/10.1111/aos.13618

4. Ittarat M, Somkijrungroj T, Chansangpetch S, Pongsachareonnont P. Literature review of surgical treatment in idiopathic full-thickness macular hole. Clin Ophthalmol. 2020;14:2171-2183.

https://doi.org/10.2147/OPTH.S262877

5. Steel DH, Donachie PHJ, Aylward GW, Laidlaw DA, Williamson TH, Yorston D, et al. Factors affecting anatomical and visual outcome after macular hole surgery: findings from a large prospective UK cohort. Eye. 2021;35: 316-325.

https://doi.org/10.1038/S41433-020-0844-X

6. Kim YJ, Jo J, Lee JY, Yoon YH, Kim JG. Macular capillary plexuses after macular hole surgery: An optical coherence tomography angiography study. Br J Ophthalmol. 2018;102:966-970.

https://doi.org/10.1136/bjophthalmol-2017-311132

7. Rizzo S, Savastano A, Bacherini D, Savastano MC. Vascular features of full-thickness macular hole by OCT angiography. Ophthalmic Surg Lasers Imaging Retin. 2017;48:62-68.

https://doi.org/10.3928/23258160-20161219-09

8. Bacherini D, Savastano MC, Dragotto F, Finocchio L, Lenzetti C, Bitossi A, et al. Morpho-Functional Evaluation of Full-Thickness Macular Holes by the Integration of Optical Coherence Tomography Angiography and Microperimetry. J Clin Med. 2020;9:229.

https://doi.org/10.3390/JCM9010229

9. Pfau M, Jolly JK, Wu Z, Denniss J, Lad EM, Guymer RH, et al. Fundus-controlled perimetry (microperimetry): Application as outcome measure in clinical trials. Prog Retin Eye Res. 2021;82:100907.

https://doi.org/10.1016/J.PRETEYERES.2020.100907

10. Lai TYY, Chan WM, Lai RYK, Ngai JWS, Li H, Lam DSC. The Clinical Applications of Multifocal Electroretinography: A Systematic Review. Surv Ophthalmol. 2007;52:61-96.

https://doi.org/10.1016/j.survophthal.2006.10.005

11. Moreto R, De Lucca Perches ACB, Almeida F, Jorge R, Messias A, Gekeler K. Central mfERG amplitude ratio as a predictor for visual outcome of macular hole surgery. Doc Ophthalmol. 2020;140:23-30.

https://doi.org/10.1007/s10633-019-09716-4

12. Ba J, Peng RS, Xu D, Li YH, Shi H, Wang Q, et al. Intravitreal anti-VEGF injections for treating wet age-related macular degeneration: A systematic review and meta-analysis. Drug Des Devel Ther. 2015;9:5397-5405.

https://doi.org/10.2147/DDDT.S86269

13. Wang Z, Qi Y, Liang X, Yu Y, Chen J, Wang J, et al. MP-3 measurement of retinal sensitivity in macular hole area and its predictive value on visual prognosis. Int Ophthalmol. 2019;39:1987-1994.

https://doi.org/10.1007/s10792-018-1032-x

14. Coscas F, Sellam A, Glacet-Bernard A, Jung C, Goudot M, Miere A, et al. Normative data for vascular density in superficial and deep capillary plexuses of healthy adults assessed by optical coherence tomography angiography. Investig Ophthalmol Vis Sci. 2016;57:211-223.

https://doi.org/10.1167/iovs.15-18793

15. Shahlaee A, Rahimy E, Hsu J, Gupta OP, Ho AC. Preoperative and postoperative features of macular holes on en face imaging and optical coherence tomography angiography. Am J Ophthalmol Case Reports. 2017;5:20-25.

https://doi.org/10.1016/j.ajoc.2016.10.008

16. Hoffmann MB, Bach M, Kondo M, Li S, Walker S, Holopigian K, et al. ISCEV standard for clinical multifocal electroretinography (mfERG) (2021 update). Doc Ophthalmol. 2021;142:5-16.

https://doi.org/10.1007/s10633-020-09812-w

17. Duker JS, Kaiser PK, Binder S, De Smet MD, Gaudric A, Reichel E, et al. The international vitreomacular traction study group classification of vitreomacular adhesion, traction, and macular hole. Ophthalmology. 2013;120:2611-2619.

https://doi.org/10.1016/j.ophtha.2013.07.042

18. Premi E, Donati S, Azzi L, Porta G, Metrangolo C, Fontanel L, et al. Macular Holes: Main Clinical Presentations, Diagnosis, and Therapies. J Ophthalmol. 2022;2022:1-10.

https://doi.org/10.1155/2022/2270861

19. Ezra E. Idiopathic full thickness macular hole: Natural history and pathogenesis. Br J Ophthalmol. 2001;85:102-108.

https://doi.org/10.1136/bjo.85.1.102

20. Daruich A, Matet A, Moulin A, Kowalczuk L, Nicolas M, Sellam A, et al. Mechanisms of macular edema: Beyond the surface. Prog Retin Eye Res. 2018;63:20-68.

https://doi.org/10.1016/j.preteyeres.2017.10.006

21. Алпатов С.А., Щуко А.Г., Малышев В.В. Идиопатические макулярные разрывы. Новосибирск. 2002.

Alpatov SA, Shhuko AG, Malyshev VV. Idiopaticheskie makuljarnye razryvy [Idiopathic macular holes]. Novosibirsk. 2002. (In Russ).

22. Bringmann A, Pannicke T, Grosche J, Francke M, Wiedemann P, Skatchkov SN, et al. Müller cells in the healthy and diseased retina. Prog Retin Eye Res. 2006;25:397-424.

https://doi.org/10.1016/j.preteyeres.2006.05.003

23. Spaide RF. Retinal vascular cystoid macular Edema: Review and new theory. Retina. 2016;36:1823-1842.

https://doi.org/10.1097/IAE.0000000000001158

24. Sacconi R, Corbelli E, Carnevali A, Mercuri S, Rabiolo A, Querques L, et al. Optical coherence tomography angiography in pseudophakic cystoid macular oedema compared to diabetic macular oedema: Qualitative and quantitative evaluation of retinal vasculature. Br J Ophthalmol. 2018;102: 1684-1690.

https://doi.org/10.1136/bjophthalmol-2017-311240

Поступила 17.11.2022

Received 17.11.2022

Принята в печать 18.12.2022

Accepted 18.12.2022