Сайт издательства «Медиа Сфера»
содержит материалы, предназначенные исключительно для работников здравоохранения. Закрывая это сообщение, Вы подтверждаете, что являетесь дипломированным медицинским работником или студентом медицинского образовательного учреждения.

Любовь Валентиновна Кречетова

ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр акушерства, гинекологии и перинатологии им. акад. В.И. Кулакова» Минздрава России, Москва, Россия

Евгения Владимировна Инвияева

ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр акушерства, гинекологии и перинатологии им. акад. В.И. Кулакова» Минздрава России, Москва, Россия

Лейла Владимировна Адамян

ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр акушерства, гинекологии и перинатологии им. акад. В.И. Кулакова» Минздрава России, Москва, Россия

Иммунологические аспекты наружного генитального эндометриоза: асептическое воспаление и реакции врожденной иммунной системы

Авторы:

Кречетова Л.В., Инвияева Е.В., Адамян Л.В.

Подробнее об авторах

Журнал: Проблемы репродукции. 2026;32(2): 71‑79

Прочитано: 138 раз


Как цитировать:

Кречетова Л.В., Инвияева Е.В., Адамян Л.В. Иммунологические аспекты наружного генитального эндометриоза: асептическое воспаление и реакции врожденной иммунной системы. Проблемы репродукции. 2026;32(2):71‑79.
Krechetova LV, Inviyaeva EV, Adamyan LV. Immunological aspects of external genital endometriosis: aseptic inflammation and innate immune responses. Russian Journal of Human Reproduction. 2026;32(2):71‑79. (In Russ.)
https://doi.org/10.17116/repro20263202171

Литература / References:

  1. Zondervan KT, Becker CM, Koga K, Missmer SA, Taylor RN, Viganò P. Endometriosis. Nature Reviews. Disease Primers. 2018;4:9.  https://doi.org/10.1038/s41572-018-0008-5
  2. Giudice LC, Kao LC. Endometriosis. Lancet. 2004;364(9447): 1789-1799. https://doi.org/10.1016/S0140-6736(04)17403-5
  3. Meuleman C, Vandenabeele B, Fieuws S, Spiessens C, Timmerman D, D’Hooghe T. High prevalence of endometriosis in infertile women with normal ovulation and normospermic partners. Fertility and Sterility. 2009;92(1):68-74.  https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2008.04.056
  4. Wang Y, Nicholes K, Shih IM. The Origin and Pathogenesis of Endometriosis. Annual Review of Pathology. 2020;15:71-95.  https://doi.org/10.1146/annurev-pathmechdis-012419-032654
  5. Delves PJ, Martin SJ, Burton DR, Roitt IM. Roitt Essential Immunology. John Wiley & Sons; 2017.
  6. Kobayashi H, Higashiura Y, Shigetomi H, Kajihara H. Pathogenesis of endometriosis: the role of initial infection and subsequent sterile inflammation (Review). Molecular Medicine Reports. 2014;9(1):9-15.  https://doi.org/10.3892/mmr.2013.1755
  7. Hsiao KY, Chang N, Tsai JL, Lin SC, Tsai SJ, Wu MH. Hypoxia‐inhibited DUSP2 expression promotes IL‐6/STAT3 signaling in endometriosis. American Journal of Reproductive Immunology. 2017; 78(4). https://doi.org/10.1111/aji.12690
  8. Vallvé-Juanico J, Houshdaran S, Giudice LC. The endometrial immune environment of women with endometriosis. Human Reproduction Update. 2019;25(5):565-592.  https://doi.org/10.1093/humupd/dmz018
  9. Zindel J, Kubes P. DAMPs, PAMPs, and LAMPs in Immunity and Sterile Inflammation. Annual Review of Pathology. 2020;15: 493-518.  https://doi.org/10.1146/annurev-pathmechdis-012419-032847
  10. Sadik CD, Kim ND, Luster AD. Neutrophils cascading their way to inflammation. Trends in Immunology. 2011;32(10):452-460.  https://doi.org/10.1016/j.it.2011.06.008
  11. Yang L, Shi F, Cao F, Wang L, She J, He B, Xu X, Kong L, Cai B. Neutrophils in Tissue Injury and Repair: Molecular Mechanisms and Therapeutic Targets. MedComm (2020). 2025;6(5):e70184. https://doi.org/10.1002/mco2.70184
  12. Wang J. Neutrophils in tissue injury and repair. Cell and Tissue Research. 2018;371(3):531-539.  https://doi.org/10.1007/s00441-017-2785-7
  13. Soehnlein O, Lindbom L. Phagocyte partnership during the onset and resolution of inflammation. Nature Reviews Immunology. 2010; 10(6):427-439.  https://doi.org/10.1038/nri2779
  14. Marrufo AM, Flores-Mireles AL. Macrophage fate: to kill or not to kill? Infection and Immunity. 2024;92(9):e0047623. https://doi.org/10.1128/iai.00476-23
  15. Dal-Secco D, Wang J, Zeng Z, Kolaczkowska E, Wong CH, Petri B, Ransohoff RM, Charo IF, Jenne CN, Kubes P. A dynamic spectrum of monocytes arising from the in situ reprogramming of CCR2+ monocytes at a site of sterile injury. Journal of Experimental Medicine. 2015;212(4):447-456.  https://doi.org/10.1084/jem.20141539
  16. Liew PX, Lee WY, Kubes P. iNKT Cells Orchestrate a Switch from Inflammation to Resolution of Sterile Liver Injury. Immunity. 2017;47(4):752-765.e5.  https://doi.org/10.1016/j.immuni.2017.09.016
  17. Adair-Kirk TL, Senior RM. Fragments of extracellular matrix as mediators of inflammation. International Journal of Biochemistry and Cell Biology. 2008;40(6-7):1101-1110. https://doi.org/10.1016/j.biocel.2007.12.005
  18. Kratofil RM, Kubes P, Deniset JF. Monocyte Conversion during Inflammation and Injury. Arteriosclerosis, Thrombosis, and Vascular Biology. 2017;37(1):35-42.  https://doi.org/10.1161/ATVBAHA.116.308198
  19. Kärre K. Natural killer cell recognition of missing self. Nature Immunology. 2008;9(5):477-480.  https://doi.org/10.1038/ni0508-477
  20. Lee MJ, Blish CA. Defining the role of natural killer cells in COVID-19. Nature Immunology. 2023;24(10):1628-1638. https://doi.org/10.1038/s41590-023-01560-8
  21. Sari G, Rock KL. Tumor immune evasion through loss of MHC class-I antigen presentation. Current Opinion in Immunology. 2023; 83:102329. https://doi.org/10.1016/j.coi.2023.102329
  22. Wroblewski EE, Parham P, Guethlein LA. Two to Tango: Co-evolution of Hominid Natural Killer Cell Receptors and MHC. Frontiers in Immunology. 2019;10:177.  https://doi.org/10.3389/fimmu.2019.00177
  23. Hilton HG, Parham P. Missing or altered self: human NK cell receptors that recognize HLA-C. Immunogenetics. 2017;69(8-9): 567-579.  https://doi.org/10.1007/s00251-017-1001-y
  24. Das J, Khakoo SI. NK cells: tuned by peptide? Immunological Reviews. 2015;267(1):214-27.  https://doi.org/10.1111/imr.12315
  25. Biassoni R, Cantoni C, Marras D, Giron-Michel J, Falco M, Moretta L, Dimasi N. Human natural killer cell receptors: insights into their molecular function and structure. Journal of Cellular and Molecular Medicine. 2003;7(4):376-387.  https://doi.org/10.1111/j.1582-4934.2003.tb00240.x
  26. Rajalingam R. Human diversity of killer cell immunoglobulin-like receptors and disease. Korean Journal of Hematology. 2011;46(4): 216-228.  https://doi.org/10.5045/kjh.2011.46.4.216
  27. Orr MT, Lanier LL. Natural killer cell education and tolerance. Cell. 2010;142(6):847-856.  https://doi.org/10.1016/j.cell.2010.08.031
  28. Sampson JA. Peritoneal endometriosis due to the menstrual dissemination of endometrial tissue into the peritoneal cavity. American Journal of Obstetrics and Gynecology. 1927;14:422. 
  29. Анциферова Ю.С., Сотникова Н.Ю., Посисеева Л.В., Назаров С.Б. Иммунные механизмы развития генитального эндометриоза. Иваново; 2007.
  30. Izumi G, Koga K, Takamura M, Makabe T, Satake E, Takeuchi A, Taguchi A, Urata Y, Fujii T, Osuga Y. Involvement of immune cells in the pathogenesis of endometriosis. The Journal of Obstetrics and Gynaecology Research. 2018;44(2):191-198.  https://doi.org/10.1111/jog.13559
  31. Короткова Т.Д., Адамян Л.В., Степанян А.А., Кречетова Л.В., Ванько Л.В. Клеточные и молекулярные факторы врожденного иммунитета в патогенезе наружного генитального эндометриоза у женщин (обзор литературы). Проблемы репродукции. 2018;6:22-31.  https://doi.org/10.17116/repro20182406122
  32. Sourial S, Tempest N, Hapangama DK. Theories on the pathogenesis of endometriosis. International Journal of Reproductive Medicine. 2014;2014:179515. https://doi.org/10.1155/2014/179515
  33. Sinaii N, Cleary SD, Ballweg ML, Nieman LK, Stratton P. High rates of autoimmune and endocrine disorders, fibromyalgia, chronic fatigue syndrome and atopic diseases among women with endometriosis: a survey analysis. Human Reproduction. 2002;17(Issue 10):2715-2724. https://doi.org/10.1093/humrep/17.10.2715
  34. Burns KA, Thomas SY, Hamilton KJ, Young SL, Cook DN, Korach KS. Early Endometriosis in Females Is Directed by Immune-Mediated Estrogen Receptor α and IL-6 Cross-Talk. Endocrinology. 2018;159(1):103-118.  https://doi.org/10.1210/en.2017-00562
  35. Hirano T. IL-6 in inflammation, autoimmunity and cancer. International Immunology. 2021;33(3):127-148.  https://doi.org/10.1093/intimm/dxaa078
  36. Scheller J, Chalaris A, Schmidt-Arras D, Rose-John S. The pro- and anti-inflammatory properties of the cytokine interleukin-6. Biochimica et Biophysica Acta. 2011;1813(5):878-888.  https://doi.org/10.1016/j.bbamcr.2011.01.034
  37. Kim BG, Yoo JY, Kim TH, Shin JH, Langenheim JF, Ferguson SD, Fazleabas AT, Young SL, Lessey BA, Jeong JW. Aberrant activation of signal transducer and activator of transcription-3 (STAT3) signaling in endometriosis. Human Reproduction. 2015;30(5):1069-1078. https://doi.org/10.1093/humrep/dev050
  38. Кречетова Л.В., Короткова Т.Д., Инвияева Е.В., Адамян Л.В. Подходы к поиску иммунологических маркеров эндометриоза и степени его распространенности. Медицинский совет. 2025;19(13):72-81.  https://doi.org/10.21518/ms2025-261
  39. Punnonen J, Teisala K, Ranta H, Bennett B, Punnonen R. Increased levels of interleukin-6 and interleukin-10 in the peritoneal fluid of patients with endometriosis. American Journal of Obstetrics and Gynecology. 1996;174(5):1522-1526. https://doi.org/10.1016/s0002-9378(96)70600-2
  40. Jiang W, Xu W, Chen F. Dysfunction of natural killer cells promotes immune escape and disease progression in endometriosis. Frontiers in Immunology. 2025;16:1657605. https://doi.org/10.3389/fimmu.2025.1657605
  41. Oosterlynck DJ, Meuleman C, Lacquet FA, Waer M, Koninckx PR. Flow cytometry analysis of lymphocyte subpopulations in peritoneal fluid of women with endometriosis. American Journal of Reproductive Immunology. 1994;31(1):25-31.  https://doi.org/10.1111/j.1600-0897.1994.tb00843.x
  42. Vernet-Tomás Mdel M, Pérez-Ares CT, Verdú N, Molinero JL, Fernández-Figueras MT, Carreras R. The endometria of patients with endometriosis show higher expression of class I human leukocyte antigen than the endometria of healthy women. Fertility and Sterility. 2006;85(1):78-83.  https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2005.06.057
  43. Maeda N, Izumiya C, Taniguchi K, Matsushima S, Fukaya T. Role of NK cells and HLA-G in endometriosis. Frontiers in Bioscience. 2012;4(4):1568-1581. https://doi.org/10.2741/s353
  44. Drury JA, Parkin KL, Coyne L, Giuliani E, Fazleabas AT, Hapangama DK. The dynamic changes in the number of uterine natural killer cells are specific to the eutopic but not to the ectopic endometrium in women and in a baboon model of endometriosis. Reproductive Biology and Endocrinology. 2018;16(1):67.  https://doi.org/10.1186/s12958-018-0385-3
  45. Oosterlynck DJ, Meuleman C, Waer M, Koninckx PR. CO2-laser excision of endometriosis does not improve the decreased natural killer activity. Acta Obstetricia et Gynecologica Scandinavica. 1994; 73(4):333-337.  https://doi.org/10.3109/00016349409015774
  46. Kitawaki J, Obayashi H, Kado N, Ishihara H, Koshiba H, Maruya E, Saji H, Ohta M, Hasegawa G, Nakamura N, Yoshikawa T, Honjo H. Association of HLA class I and class II alleles with susceptibility to endometriosis. Human Immunology. 2002;63(11):1033-1038. https://doi.org/10.1016/s0198-8859(02)00438-x
  47. Whang DH, Kim SH, Park MH, Choi YM. [Association of HLA-A, B antigens with susceptibility to advanced endometriosis in Koreans]. The Korean Journal of Laboratory Medicine. 2008;28(2):118-123.  https://doi.org/10.3343/kjlm.2008.28.2.118
  48. Chou YC, Chen CH, Chen MJ, Chang CW, Chen PH, Yu MH, Chen YJ, Tsai EM, Yang PS, Lin SY, Tzeng CR. Killer cell immunoglobulin-like receptors (KIR) and human leukocyte antigen-C (HLA-C) allorecognition patterns in women with endometriosis. Scientific Reports. 2020;10(1):4897. https://doi.org/10.1038/s41598-020-61702-y
  49. Kitawaki J, Xu B, Ishihara H, Fukui M, Hasegawa G, Nakamura N, Mizuno S, Ohta M, Obayashi H, Honjo H. Association of killer cell immunoglobulin-like receptor genotypes with susceptibility to endometriosis. American Journal of Reproductive Immunology. 2007; 58(6):481-486.  https://doi.org/10.1111/j.1600-0897.2007.00533.x
  50. Marin MLC, Coelho V, Visentainer JEL, Alves HV, Köhler KF, Rached MR, Abrão MS, Kalil J. Inhibitory KIR2DL2 Gene: Risk for Deep Endometriosis in Euro-descendants. Reproductive Sciences. 2021;28(1):291-304.  https://doi.org/10.1007/s43032-020-00255-x
  51. Nowak I, Płoski R, Barcz E, Dziunycz P, Kamiński P, Kostrzewa G, Milewski Ł, Roszkowski PI, Senitzer D, Malejczyk J, Kuśnierczyk P. KIR2DS5 in the presence of HLA-C C2 protects against endometriosis. Immunogenetics. 2015;67(4):203-209.  https://doi.org/10.1007/s00251-015-0828-3
  52. Apps R, Gardner L, Moffett A. A critical look at HLA-G. Trends in Immunology. 2008;29(7):313-321.  https://doi.org/10.1016/j.it.2008.02.012
  53. Daar AS, Fuggle SV, Fabre JW, Ting A, Morris PJ. The detailed distribution of HLA-A, B, C antigens in normal human organs. Transplantation. 1984;38(3):287-292.  https://doi.org/10.1097/00007890-198409000-00018
  54. Carosella ED, Rouas-Freiss N, Tronik-Le Roux D, Moreau P, LeMaoult J. HLA-G: An Immune Checkpoint Molecule. Advances in Immunology. 2015;127:33-144.  https://doi.org/10.1016/bs.ai.2015.04.001
  55. Alegre E, Rizzo R, Bortolotti D, Fernandez-Landázuri S, Fainardi E, González A. Some basic aspects of HLA-G biology. Journal of Immunology Research. 2014;2014:657625. https://doi.org/10.1155/2014/657625
  56. Beltrami S, Rizzo S, Strazzabosco G, Gentili V, Alogna A, Narducci M, Bortolotti D, Schiuma G, Rizzo R. Non-classical HLA class I molecules and their potential role in viral infections. Human Immunology. 2023;84(8):384-392.  https://doi.org/10.1016/j.humimm.2023.03.007
  57. Dhatchinamoorthy K, Colbert JD, Rock KL. Cancer Immune Evasion Through Loss of MHC Class I Antigen Presentation. Frontiers in Immunology. 2021;12:636568. https://doi.org/10.3389/fimmu.2021.636568
  58. Garziera M, Scarabel L, Toffoli G. Hypoxic Modulation of HLA-G Expression through the Metabolic Sensor HIF-1 in Human Cancer Cells. Journal of Immunology Research. 2017;2017:4587520. https://doi.org/10.1155/2017/4587520
  59. Hirsch ML, Conatser LM, Smith SM, Salmon JH, Wu J, Buglak NE, Davis R, Gilger BC. AAV vector-meditated expression of HLA-G reduces injury-induced corneal vascularization, immune cell infiltration, and fibrosis. Scientific Reports. 2017;7(1):17840. https://doi.org/10.1038/s41598-017-18002-9
  60. Evans J, Salamonsen LA. Inflammation, leukocytes and menstruation. Reviews in Endocrine and Metabolic Disorders. 2012 Dec;13(4): 277-288. PMID: 22865231. https://doi.org/10.1007/s11154-012-9223-7
  61. Battersby S, Critchley HO, de Brum-Fernandes AJ, Jabbour HN. Temporal expression and signalling of prostacyclin receptor in the human endometrium across the menstrual cycle. Reproduction. 2004;127(1):79-86.  https://doi.org/10.1530/rep.1.00038
  62. Kawashima M, Maeda N, Adachi Y, Takeuchi T, Yamamoto Y, Izumiya C, Hayashi K, Furihata M, Udaka K, Fukaya T. Human leukocyte antigen-G, a ligand for the natural killer receptor KIR2DL4, is expressed by eutopic endometrium only in the menstrual phase. Fertility and Sterility. 2009;91(2):343-349.  https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2007.12.005
  63. Barrier BF, Kendall BS, Ryan CE, Sharpe-Timms KL. HLA-G is expressed by the glandular epithelium of peritoneal endometriosis but not in eutopic endometrium. Human Reproduction. 2006;21(4): 864-869.  https://doi.org/10.1093/humrep/dei408
  64. Wang F, Wen Z, Li H, Yang Z, Zhao X, Yao X. Human leukocyte antigen-G is expressed by the eutopic and ectopic endometrium of adenomyosis. Fertility and Sterility. 2008;90(5):1599-1604. https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2007.06.073
  65. Rached MR, Coelho V, Marin MLC, Pincerato K, Fujita A, Kalil JE, Abrão MS. HLA-G is upregulated in advanced endometriosis. European Journal of Obstetrics, Gynecology, and Reproductive Biology. 2019;235:36-41.  https://doi.org/10.1016/j.ejogrb.2019.01.030
  66. Husain Z, Alper CA, Yunis EJ, Dubey DP. Complex expression of natural killer receptor genes in single natural killer cells. Immunology. 2002;106(3):373-380.  https://doi.org/10.1046/j.1365-2567.2002.01444.x
  67. Кречетов С.П., Хорошкеева О.В., Тетруашвили Н.К., Кречетова Л.В., Янкевич Т.Э., Трофимов Д.Ю., Сухих Г.Т. Связь исходов беременности при иммуноцитотерапии привычного выкидыша с генотипами иммуноглобулиноподобных рецепторов клеток-киллеров и их лигандов у матери и плода. Иммунология. 2024;45(6):742-754.  https://doi.org/10.33029/1816-2134-2024-45-6-742-754
  68. Krechetov SP, Khoroshkeeva OV, Jankevic TE, Borovikov PI, Shirokov YV, Krechetova LV, Tetruashvili NK, Trofimov DY, Sukhikh GT. Natural killers in pregnancy: servants of two masters. bioRxiv [Preprint]. 2025:2025.11.11.685990. https://doi.org/10.1101/2025.11.11.685990
  69. Tosello-Trampont A, Surette FA, Ewald SE, Hahn YS. Immunoregulatory Role of NK Cells in Tissue Inflammation and Regeneration. Frontiers in Immunology. 2017;8:301.  https://doi.org/10.3389/fimmu.2017.00301
  70. Okuno D, Akiyama Y, Sakamoto N, Tokito T, Yura H, Kido T, Ishimoto H, Ishimatsu Y, Takemoto S, Takazono T, Okamura H, Nishino T, Tanaka Y, Mukae H. Antifibrotic effects of IL-12-treated natural killer cells on collagen type I regulation in lung fibroblasts. Experimental Cell Research. 2025;449(1):114584. https://doi.org/10.1016/j.yexcr.2025.114584
  71. Cavalcante-Silva J, Koh TJ. Role of NK Cells in Skin Wound Healing of Mice. Journal of Immunology. 2023;210(7):981-990.  https://doi.org/10.4049/jimmunol.2200637

Подтверждение e-mail

На test@yandex.ru отправлено письмо со ссылкой для подтверждения e-mail. Перейдите по ссылке из письма, чтобы завершить регистрацию на сайте.

Подтверждение e-mail

Мы используем файлы cооkies для улучшения работы сайта. Оставаясь на нашем сайте, вы соглашаетесь с условиями использования файлов cооkies. Чтобы ознакомиться с нашими Положениями о конфиденциальности и об использовании файлов cookie, нажмите здесь.