Клинически выраженный синдром ишемии переднего сегмента глаза (СИПСГ, англ. anterior segment ischemia syndrome — для анатомо-топографической характеристики структур, расположенных кпереди от стекловидного тела и зубчатой линии сетчатки, используют два термина: «передний отрезок» и «передний сегмент» глаза; в данном обзоре употребляется второй из них с учетом терминологии, принятой в англоязычной литературе) является редким, но потенциально серьезным осложнением после операций на глазодвигательных мышцах по поводу косоглазия. Патогенез СИПСГ непосредственным образом связан с анатомическими особенностями кровоснабжения структур переднего сегмента глаза. Согласно классическим представлениям, кровоснабжение переднего сегмента глаза осуществляется за счет длинных задних и передних цилиарных, а также конъюнктивальных артерий (приблизительно 70 и 30% всего объема кровоснабжения соответственно) [1, 2]. Конъюнктивальные артерии являются производными пальпебральных ветвей носовой и слезной артерий (задние конъюнктивальные) и передних цилиарных артерий (передние конъюнктивальные).

Передние цилиарные артерии (производные мышечных артерий) в свою очередь берут начало от глазной артерии. Они сопровождают каждое сухожилие прямых глазодвигательных мышц попарно, за исключением наружной прямой мышцы, в которой, как правило, присутствует только одна артерия (в косых мышцах артерии отсутствуют). Ветви передних цилиарных артерий, сильно извиваясь, проходят над прикреплением сухожилия мышцы в эписклеральной ткани и на расстоянии 3—4 мм от лимба делятся на поверхностную и глубокую (более толстую) ветви. Поверхностные ветви образуют эписклеральную сосудистую сеть, краевую петлистую сеть роговицы и прилежащего пояса конъюнктивы. Глубокие же ветви почти в перпендикулярном направлении прободают склеру и проникают в цилиарную мышцу, в которой анастомозируют с задними длинными цилиарными артериями или с их ветвями, а также с сосудами большого артериального круга радужки. Система, образующаяся из задних длинных и проникающих через склеру ветвей передних цилиарных артерий, кровоснабжает переднюю часть увеального тракта (цилиарную мышцу и хориоидею), тогда как цилиарные отростки и радужка питаются из большого артериального круга радужки.

J. Morrison и E. Van Buskirk [3] в эксперименте на 10 взрослых обезьянах породы Macacca fascicularis с помощью сканирующей электронной микроскопиии изучали особенности коллатерального кровообращения в переднем сегменте глаза. Выявлено наличие обширных коллатеральных артериальных анастомозов в трех отделах переднего отдела сосудистой оболочки: эписклере, цилиарной мышце и корне радужной оболочки. В эписклере смежные передние цилиарные артерии анастомозируют между собой с помощью боковых веточек, формируя полное кольцо в слоях эписклеры с участием всех 7 передних цилиарных артерий. Остальные цилиарные артериальные ветви перфорируют склеру в области лимба и проникают в цилиарную мышцу. Эти глубокие (перфорантные) ветви передних цилиарных артерий (в количестве от 10 до 20) распределены случайно. Передняя цилиарная артерия, сопровождающая наружную прямую мышцу, также участвует в создании эписклерального круга за счет всего одной—двух перфорантных ветвей (нередко последние могут и отсутствовать). Перфорантные ветви в височной области глазного яблока являются производными верхних и нижних передних цилиарных артерий. Соседние перфорантные артерии за счет боковых ветвей аностомозируют между между собой, а также с ветвями от длинных задних цилиарных артерий, формируя второй (внутримышечный) артериальный круг. Проникая в цилиарную мышцу, большинство перфорантных артерий почти сразу отдают несколько ветвей кпереди, к корню радужки, являясь источником капиллярных ветвей к цилиарной мышце и возвратных цилиарных артерий, которые выходят из цилиарного тела и направляются вглубь, образуя передние хориокапилляры. Проникая в корень радужки, ветви от перфорантных артерий и от задних длинных цилиарных артерий разветвляются под прямым углом. Они располагаются параллельно корню радужки, образуя радиально ориентированные, не сообщающиеся между собой артериальные сегменты, кровоснабжающие цилиарные отростки и радужку.

Из трех анастомотических кругов функционально наиболее важным в отношении кровоснабжения переднего сегмента глаза является внутримышечный круг. Именно поэтому потенциальная возможность развития СИПСГ выше при хирургических вмешательствах на вертикальных мышцах. Так, при изолированной тенотомии вертикальной мышцы по данным флюоресцентной ангиографии наблюдается задержка в перфузии сосудов радужки в нижнем или верхнем секторе [4]. При этом аналогичные изменения имеют место и с височной стороны, что подтверждает участие вертикальных передних цилиарных артерий в кровоснабжении височной области переднего сегмента глаза.

A. Yamane и соавторы в эксперименте на кроликах-альбиносах проанализировали потенциальную возможность изменений роговицы вследствие искусственно вызванной непроходимости задних длинных цилиарных артерий [5]. Непосредственно после вмешательства отмечено появление многочисленных лизосомальных гранул в клетках заднего эпителия роговицы. Через 3 дня задний эпителий роговицы начинал отмирать, часть клеток отделялась и мигрировала во влагу передней камеры. В существенно поврежденных участках задней поверхности роговицы были выявлены скопления фибробластоподобных и воспалительных клеток. На 11-й день после начала эксперимента происходило полное восстановление заднего эпителия роговицы. По мнению авторов исследования, отек роговицы возникает вследствие тяжелого поражения заднего эпителия роговицы биохимическими медиаторами, в частности простагландинами, а выраженность отека напрямую связана с концентрацией простагландинов в водянистой влаге.

Впервые СИПСГ был описан в середине прошлого столетия как следствие операций по поводу косоглазия на экстраокулярных прямых мышцах. При этом абсолютно обоснованно основной причиной ишемии переднего сегмента считали нарушение кровообращения, обусловленное пересечением передних цилиарных артерий в результате хирургических манипуляций. Распространенность СИПГС, по данным различных источников, составляет от 1/13 000 до 1/30 000 случаев [6]. Не исключено, что такая, крайне малая, частота этого осложнения может быть связана и с тем, что в части случаев, даже при наличии ишемии переднего сегмента, клинические признаки могут отсутствовать или быть слабовыраженными вследствие описанного выше богатого коллатерального кровоснабжения за счет задних длинных и сохраненных передних цилиарных артерий.

Для оценки кровоснабжения переднего сегмента глаза применяют флюоресцентную иридоангиографию (ФИАГ), иридоангиографию с использованием индоцианина зеленого (ИЗИАГ), а также оптическую когерентную томографию (ОКТ)-иридоангиографию.

Принцип оценки результатов ФИАГ аналогичен интерпретации результатов ФАГ сетчатки. В норме распределение красителя должно быть равномерным в различных зонах радужки. Для оценки результатов исследования в зависимости от степени концентрации красителя используют следующие основные градации: 1) нормальное количество красителя (нормофлюоресценция); 2) увеличенное (гиперфлюоресценция); 3) уменьшенное (гипофлюоресценция) [7]. Кроме этого, замеряют время от появления флюоресцеина в корне радужки до полного заполнения им сосудов у зрачкового края. В норме этот показатель варьирует от 5 до 24 с. Зоны гипоперфузии измеряют в градусах дуги окружности [8].

Интерпретацию данных ФИАГ может затруднять выраженная пигментация радужки. Индоцианин зеленый хорошо проникает в пигментный эпителий, тем самым позволяя хорошо визуализировать сосуды в сильно пигментированной радужке. По данным K. Chan и соавт. [9], при проведении ИЗИАГ среднее время от момента введения красителя в вену до начала заполнения периферических зон радужки составляет 17—22 с. При этом краситель последовательно появляется в носовой, верхней, нижней и височной зонах радужки. Затем происходит заполнение сосудов радужки у зрачкового края и перфузия всей радужки занимает от 5 до 10 с, а цвет радужки не влияет на качество визуализации сосудов.

Принцип ОКТ-ангиографии основан на регистрации перемещающихся по кровеносным сосудам частиц на фоне остающихся неподвижными окружающих тканей. При повторных снимках неподвижной ткани характеристики изображения остаются неизменными. В то же время при передвижении частиц с течением времени происходит изменение коэффициента отражения и появляются участки с низкой корреляцией характеристик изображений от кадра к кадру. Движение крови по сосудам может быть выявлено при помощи анализа амплитуды вариаций или допплеровского сдвига. При ОКТ-ангиографии происходит быстрое последовательное выполнение В-сканов в одной и той же зоне, а затем при помощи особого алгоритма анализируются вариации изображений и формируется рисунок сосудистой сети [10, 11].

Первые ангиографические исследования после операций на прямых глазодвигательных мышцах подтвердили значение ишемии радужки в патогенезе СИПСГ [8, 12]. Выявлено, что интраоперационное пересечение прямых мышц увеличивает определяемое ангиографически время перфузии в соответствующей зоне радужки, т. е. вызывает гипоперфузию. Последующее вмешательство на ранее оперированной мышце уже не приводит к возникновению зон гипоперфузии, поскольку пересеченные в процессе предшествующей операции передние цилиарные артерии не реканализируются, а питание радужки в этих условиях осуществляется за счет коллатерального кровоснабжения. Операции на смежных мышцах (нижней и внутренней) индуцируют более выраженные изменения в перфузии радужки, чем вмешательства только на вертикальных мышцах

J. Olver и J. Lee с помощью ФИАГ в динамике исследовали изменения кровоснабжения радужки после операций на прямых мышцах [8]. В первые 2 нед после операции имеет место резкое замедление заполнения сосудов радужки, которое стабилизируется в период со 2-й по 4-ю и приближается к исходному уровню к концу 4-й недели. Так, у 19-летнего пациента после операции на нижней прямой мышце время перфузии в 1-е сутки, через 2 и 4 нед увеличилось на 15; 5 и 1 с соответственно. По другим данным, в ряде случаев объем кровоснабжения переднего сегмента остается неэквивалентным дооперационному уровню, даже несмотря на сформировавшуюся коллатеральную циркуляцию, что необходимо учитывать при планировании повторных операций по поводу косоглазия [13].

Существующая классификация СИПСГ базируется на выраженности ангиографических изменений радужки и клинических проявлений [8]. Ишемия I степени проявляется умеренным снижением перфузии радужки и может быть диагностирована только с помощью ангиографии. Для ишемии II степени характерно наличие зрачковых аномалий, таких как эктопия зрачка или сниженная реакция в зоне гипоперфузии радужки. При ишемии III степени к описанным выше признакам присоединяются симптомы повышенной проницаемости сосудов (vessel leakage) и воспалительной реакции радужки («тиндализация» влаги передней камеры). Наиболее тяжелая IV степень синдрома характеризуется кератопатией (отек и складки в задних слоях роговицы), гипотонией, помутнениями хрусталика, макулопатией и, в редких случаях, даже субатрофией глазного яблока. Потенциальные последствия СИПСГ I—II степени связаны лишь с изменениями формы и положения (эктопией) зрачка. Более выраженные клинические проявления синдрома могут сопровождаться снижением зрения и частичной атрофией радужки.

В исследовании К. Chan и соавт. [9] с помощью ИЗИАГ были проанализированы результаты хирургического лечения различных видов косоглазия (содружественного, паралитического и рестриктивного); 23 пациента были прооперированы впервые, 11 — повторно, а еще у 11 — лечение было этапным. Ангиографию проводили до и в различные сроки (1 и 3—22 нед) после операции. В 1-й группе пациентам были проведены изолированные и сочетанные операции на горизонтальных (наружной и внутренней) прямых мышцах: независимо от объема вмешательства изменений в кровоснабжении радужки в послеоперационном периоде отмечено не было. Иные результаты были получены во 2-й группе, в которой хирургические вмешательства выполняли на одной или одновременно на двух вертикальных (верхней и нижней) прямых мышцах. В 6 из 9 случаев в раннем послеоперационном периоде отмечали задержку в перфузии сосудов радужки в диапазоне от 24 до 56 с (в среднем 38 с). При проведении повторных операций на горизонтальных мышцах стойких дефектов заполнения радужки в послеоперационном периоде отмечено не было.

Таким образом, вероятность нарушений кровоснабжения радужки возрастает при проведении изолированных и/или сочетанных хирургических вмешательств на вертикальных мышцах. При отсутствии в раннем послеоперационном периоде клинических проявлений, характерных для СИПСГ, такие изменения можно расценивать как транзиторный физиологический ответ на пересечение питающих радужку артерий.

S. Pineles и соавторы проанализировали преимущества и недостатки ИЗИАГ и ОКТ-ангиографии в плане оценки состояния кровоснабжения радужки после операций на прямых мышцах [14]. К недостаткам ИЗИАГ авторы относят инвазивность, трудоемкость выполнения и возможность побочных аллергических реакций. ОКТ-иридоангиографию применяют, как правило, для оценки кровоснабжения и диагностики новообразований радужки [15, 16]. По данным ОКТ-ангиографии после операций по поводу косоглазия имеет место значительное снижение средней плотности сосудов радужки в квадранте, прилегающем к оперированной мышце, — этот диагностический критерий сопоставим с выявляемыми с помощью ИЗИАГ дефектами заполнения радужки [14].

Данные о возможной зависимости СИПСГ от формы косоглазия отсутствуют. К факторам риска развития СИПСГ относят пожилой возраст, недостаточную оксигенацию в процессе интраоперационной анестезии, наличие операций на прямых глазодвигательных мышцах в анамнезе, сопутствующие общие заболевания (сахарный диабет, артериальная гипертензия, обструкция сонной или глазной артерии, каротидно-кавернозное соустье, лейкемия, серповидно-клеточной анемия) [13, 14].

Наиболее значимым фактором риска развития СИПСГ является возраст пациента. Согласно клиническим наблюдениям, у детей СИПСГ встречается очень редко даже при одномоментном вмешательстве на нескольких прямых мышцах, что косвенно свидетельствует о более высоких компенсаторных возможностях коллатерального кровоснабжения в детском возрасте. Тем не менее описаны случаи как отсутствия симптомов СИПСГ после оперативного вмешательства с вовлечением всех прямых мышцы на одном глазу, так и наличия гипоперфузии радужки после операций с вовлечением вертикальной прямой мышцы у детей [13, 17]. В то же время у пациентов пожилого возраста отмечено возникновение ишемии даже после операций всего на двух прямых мышцах при наличии других факторов риска. Независимо от возраста пациента рекомендуется сохранять интактной хотя бы одну прямую мышцу и сопутствующие ей передние цилиарные артерии в качестве источника кровообращения переднего сегмента.

Кроме возрастного фактора, необходимо учитывать и наличие в анамнезе ранее выполненных операций на прямых мышцах — дополнительное увеличение «пересеченных» передних цилиарных артерий в процессе последующих вмешательств естественно повышает риск развития СИПСГ. В этих случаях методом выбора является повторная операция на ранее оперированных мышцах, которая не увеличивает риск ишемического синдрома. Интраоперационное микрохирургическое выделение и сохранение передних цилиарных артерий может уменьшить риск ишемических осложнений, однако случаи СИПГС имели место даже после таких щадящих, но технически сложных манипуляций [18—20]. Снижения риска развития ишемии можно добиться за счет применения вмешательств, исключающих пересечение мышц (например, «укорочение» мышцы за счет создания дупликатуры, а не резекции) [21].

Исходя из частичного участия конъюнктивальных артерий в кровоснабжении структур переднего сегмента, определенное значение в развитии СИПГС может иметь локализация и протяженность интраоперационных разрезов конъюнктивы. В экспериментальном исследовании на приматах было показано усиление ишемии радужки по данным ангиографии после перилимбального разреза конъюнктивы протяженностью 360^о по сравнению с разрезами в области свода [22]. В клиническом же исследовании каких-либо различий в кровоснабжении радужки при применении разрезов конъюнктивы в области лимба и в проекции прикрепления прямых мышц отмечено не было [18].

В литературе описаны и не связанные с операциями на прямых экстраокулярных мышцах так называемые казуистические случаи возникновения СИПСГ, в частности после укуса гадюки [23], инъекции в верхнее веко стероидного препарата пролонгированного действия [24], удаления птеригиума [25], эписклерального пломбирования по поводу отслойки сетчатки на фоне серповидно-клеточной анемии [26], эписклерального пломбирования в сочетании с криопексией и дренированием субретинальной жидкости [27], а также вследствие хронического миелолейкоза [28] и височного артериита [29].

Вопрос о необходимости и эффективности лечения СИПСГ остается дискутабельным, в первую очередь из-за возможности самостоятельного регресса симптомов вследствие развития коллатерального кровообращения. Для лечения СИПСГ, как правило, применяют кортикостероидные препараты: в легких формах — местно, в более тяжелых — системно [30]. В экспериментальных исследованиях на кроликах была показана возможность применения ингибиторов простагландин-синтетазы (например, диклофенака натрия) в профилактике и/или лечении СИПСГ [5]. Описан клинический случай успешного, по мнению авторов, применения гипербарической оксигенации для лечения СИПСГ у 62-летнего пациента после одномоментной операции на двух прямых вертикальных мышцах по поводу рестриктивного косоглазия на фоне эндокринной офтальмопатии — после трех сеансов симптомы СИПСГ были полностью купированы [31].

Итак, основные направления профилактики клинически значимого СИПСГ могут быть сформулированы следующим образом:

1) ограничение объема хирургического вмешательства: применение технологий, предполагающих пересечение не более двух из следующих прямых мышц — верхней, нижней и внутренней;

2) при наличии факторов риска развития СИПСГ и необходимости проведения вмешательства более чем на двух из указанных мышц — этапное хирургическое лечение (т.е. наличие временного промежутка между операциями), обеспечивающее возможность полноценного формирования коллатерального кровообращения;

3) при невозможности этапного лечения применение операций, исключающих пересечение мышцы (например, создание дупликатуры мышцы вместо ее резекции);

4) в отдельных случаях при одновременном наличии нескольких факторов риска развития СИПСГ (в том числе операций на прямых мышцах в анамнезе) и необходимости одномоментного вмешательства на нескольких прямых мышцах дооперационное проведение ангиографии с целью оценки исходного уровня кровоснабжения радужки;

5) возможность развития СИПСГ, в частности воспалительной реакции радужки, следует учитывать при планировании комбинированных вмешательств (интраокулярных и на прямых глазодвигательных мышцах) при наличии сочетанной патологии (например, катаракты и косоглазия).

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

The authors declare no conflicts of interest.

Сведения об авторах

Аветисов С.Э. — д-р мед. наук, проф., акад. РАН, зав. кафедрой глазных болезней, научный руководитель ФГБНУ «НИИ глазных болезней»; https://orcid.org/0000-0001-7115-4275

Данилов С.С. — канд. мед. наук, старший научный сотрудник отдела орбитальной и глазной реконструктивно-пластической хирургии; https://orcid.org/0000-0003-1591-5417

Шалтынов А.С. — аспирант отдела рефракционных нарушений; e-mail: shasa08@mail.ru; https://orcid.org/0000-0002-8464-3868

Автор, ответственный за переписку: Шалтынов Александр Сергеевич — e-mail: shasa08@mail.ru; https://orcid.org/0000-0002-8464-3868