Артериальная гипертензия (АГ), распространенность которой составляет 30—45% во взрослой популяции и около 11,2% среди подростков, служит основным фактором риска развития сердечно-сосудистых заболеваний (ССЗ). С ней ассоциировано 54% инсультов и 47% случаев ишемической болезни сердца [1, 2]. Однако несмотря на то что АГ является потенциально контролируемым состоянием, недостижение целевых уровней артериального давления (АД) остается важнейшей проблемой [1]. Одна из причин этого — высокая частота коморбидности, которая требует мультидисциплинарного подхода к пациенту. Это одинаково справедливо как для взрослых больных, так и для подростков, поскольку кластеризация факторов, ассоциированных с высоким риском развития ССЗ, отмечается уже в подростковом возрасте [3]. В то же время этот возраст представляет собой «окно возможностей», когда стабильность коморбидных ассоциаций еще низкая и обоснованное применение профилактических мероприятий может снизить данный риск в дальнейшем.

Ассоциации АГ с ожирением, нарушениями липидного и углеводного обменов хорошо изучены и в основном учитываются при работе с больными [1]. Вместе с тем проблема коморбидности АГ и болезней полости рта привлекла внимание исследователей сравнительно недавно и в настоящее время активно изучается. Важность научного поиска в данном направлении продиктована высокой распространенностью стоматологических заболеваний в популяции, а также доказанным влиянием пародонтального воспаления на риск развития ССЗ [4, 5]. Именно из-за этого большинство работ сосредоточены на изучении ассоциаций между АГ и пародонтитом. Связь АГ с гингивитом изучалась в небольшом количестве работ, и мы не обнаружили исследований связи между АГ и кариесом зубов [6, 7].

Следует отметить, что полученные к настоящему моменту результаты научных изысканий по проблеме коморбидности АГ и болезней полости рта носят противоречивый характер и не позволяют выработать согласованное мнение [8]. Анализ данных литературы позволяет предположить, что противоречивость результатов, полученных в разных исследованиях, может быть обусловлена неоднородностью применяемых диагностических критериев и инструментов оценки, а также существенными различиями, касающимися вовлекаемых популяций и вмешивающихся факторов (конфаундеров), которые принимаются во внимание. Так, в доступных исследованиях верификация диагноза АГ основывается на результатах офисного измерения АД или даже на самоотчетах участников. Ни в одной работе для подтверждения диагноза не был использован метод суточного мониторирования АД (СМАД), результаты которого обладают более высокой воспроизводимостью и теснее коррелируют с поражением органов-мишеней [9]. Источником сведений о состоянии здоровья полости рта также часто служат самоотчеты. Большинство исследований, посвященных изучению связи АГ и стоматологического здоровья, включают взрослых участников, отягощенных множественными сопутствующими заболеваниями, что существенно затрудняет отслеживание и интерпретацию выявленных корреляций. Вместе с тем исследования в подростковой когорте предоставляют уникальную возможность изучения раннего патогенеза заболеваний и могут ответить на вопрос, когда в процессе развертывания кардиометаболического континуума формируются те или иные патологические ассоциации, что может быть важным для определения оптимального времени для проведения профилактических мероприятий.

В связи с изложенным цель нашего исследования состояла в выявлении статистически значимых ассоциаций между АГ и наличием и тяжестью основных заболеваний полости рта у подростков.

Материал и методы

Настоящее исследование является фрагментом более крупного исследования, в котором изучались патофизиологические механизмы формирования коморбидных ассоциаций АГ и болезней зубочелюстной системы в подростковом возрасте с целью оптимизации подходов к диагностике, терапии и профилактике. Исследование проводилось на базе ФГБНУ «Научный центр проблем здоровья семьи и репродукции человека» в 2014—2017 гг. В исследование были включены 294 подростка в возрасте от 10 до 17 лет из числа больных, обратившихся в Клинику, а также школьников, проходивших плановый медицинский осмотр. Для целей настоящего исследования из общей выборки участников формировали группы сравнения таким образом, чтобы каждому пациенту с АГ (случай) соответствовал подросток того же пола и возраста с нормальным уровнем АД (контроль; см. рисунок).

Рис. Последовательность формирования выборки исследования.

АГ — артериальное давление.

Критерии включения: возраст 10—17 лет; информированное добровольное согласие родителей/законных представителей детей и подростков старше 15 лет на участие в исследовании; наличие АГ для включения в группу случаев или нормальный уровень АД для включения в группу контроля.

Критерии исключения: наличие тяжелых соматических заболеваний; аномалии прикуса; тортоаномалийное положение зубов; проводимое в настоящее время ортодонтическое лечение; сахарный диабет; дополнительно для группы случаев — симптоматический характер АГ.

Верификацию диагноза АГ для включения в группу случаев проводили на основании результатов СМАД при уровне систолического и/или диастолического АД (САД/ДАД) за любой период суток выше 95-го процентиля для данного возраста, роста и пола или выше уровня, принятого за отрезную точку диагностики АГ у взрослых (среднесуточное САД >130 и ДАД >80 мм рт.ст., среднедневное >135 и 85, средненочное >125 и 75 мм рт.ст. соответственно) [9].

СМАД проводили осциллометрическим методом (Oscar 2 ABP, «SunTech Medical Ltd», США) по стандартной методике с интервалом между автоматическими измерениями АД 15 мин днем и 30 мин ночью. Анализ результатов осуществлялся без учета эффекта привыкания (не исключали измерения в первые 2 ч исследования). Критерием успешности мониторирования было наличие не менее 56 качественных измерений в течение суток или 75—80% от числа всех измерений [10].

Для включения в группу контроля уровень АД определяли как нормальный на основании оценки среднего из двух последних с интервалом 2—3 мин офисных измерений АД [9], при условии, что подросток на момент исследования не получал антигипертензивную терапию и в анамнезе, собранном у подростка и его законного представителя, а также в медицинской документации подростка отсутствовали указания на повышение уровня АД. Нормальным считали уровень САД и ДАД ниже 90-го процентиля распределения для данного возраста, роста и пола. В тех случаях, когда значения 90-го процентиля распределения САД или ДАД превышали соответственно 120 и 80 мм рт.ст., нормальный уровень АД устанавливали при его значениях <120/80 мм рт.ст.. Измерение уровня АД проводили при помощи тонометра Omron M6 («Omron HealthCare Co., Ltd.», Япония) в положении пациента сидя, с использованием манжеты, соответствующей диаметру плеча обследуемого.

Стоматологический статус. Степень активности кариеса зубов определяли по методике, предложенной Т.Ф. Виноградовой (1988) [11], где за основу взяты индекс КПУ: сумма кариозных (К), пломбированных (П) и удаленных (У) зубов для постоянного прикуса, индекс КПУ+кпу — для сменного прикуса. I степень активности кариеса (компенсированная форма) — состояние зубов, при котором индивидуальные индексы КПУ, КПУ+кпу не превышают показателей средней интенсивности кариеса соответствующей возрастной группы для данного региона. II степень (субкомпенсированная форма) — состояние зубов, при котором интенсивность кариеса по данным индексам больше среднего значения интенсивности в данной возрастной группе на величину 3σ. III степень активности кариеса (декомпенсированная форма) устанавливали у детей, имеющих не только КПУ, кп и КПУ+кп больше чем 3σ, но и очаговую деминерализацию (обнаружение пятна на эмали зуба белого или серого цвета без дефекта эмали). Дифференциальную диагностику с некариозными поражениями эмали проводили при помощи 1% раствора метеленового синего или кариес-детектора. При деминерализации эмали происходит окрашивание пораженных участков [12].

Протяженность и тяжесть воспаления десневого края оценивали с помощью индекса гингивита РМА (папиллярно-маргинально-альвеолярный индекс), выраженного в процентах (модификация Парма) [13], где воспаление сосочка (Р) оценивается в 1 балл, воспаление маргинального края десны (М) — в 2 балла, воспаление альвеолярной десны (А) — в 3 балла. У детей 6—11 лет количество зубов принимается равным 24, старше 11 лет — 28. Индекс определяли следующим образом: (сумма баллов/3·число обследованных зубов)·100. Оценка индекса РМА: 0—30% — легкая степень гингивита; 30—60% — средняя степень гингивита; ≥60% — тяжелая степень гингивита.

Для оценки состояния тканей пародонта использовали комплексный пародонтальный индекс (КПИ) при обследовании зубов 16, 11, 26, 31, 36, 46 (П.А. Леус, 1988). Давали балльную оценку состояния тканей пародонта возле исследуемого зуба по следующей шкале: 0 — отсутствие зубного налета и признаков поражения пародонта; 1 балл — любое количество мягкого белого налета, определяемое зондом на поверхности коронки, в межзубных промежутках или преддесневой области; 2 балла — кровоточивость при легком зондировании зубодесневого желобка; 3 балла — любое количество твердых отложений (зубного камня) в поддесневой области зуба; 4 балла — пародонтальный карман, определяемый зондом; 5 баллов — патологическая подвижность зуба II—III степени. При наличии нескольких признаков поражения (кровоточивость при легком зондировании и наличие зубного камня) регистрировали более высокий балл. КПИ рассчитывали по формуле: КПИ = сумма баллов / число зубов. Интерпретация КПИ: 0,1—1,0 — риск заболевания; 1,1—2,1 — легкая степень поражения; 2,1—3,5 — средняя степень поражения; 3,6—5,0 — тяжелая степень поражения [14].

Гигиеническое состояние полости рта оценивали по индексу гигиены (ИГ) Федорова—Володкиной в модификации Пахомова, учитывающего площадь зубного налета на вестибулярной поверхности зубов 16, 11, 21, 26, 36, 33, 32, 31, 41, 42, 43, 46. Окрашивание зубного налета осуществляли раствором Шиллера—Писарева. Применяди следующую балльную оценку: 1 балл — налет не выявлен; 2 балла — окрашивание ¹/₄ поверхности коронки зуба; 3 балла — окрашивание ¹/₂ поверхности коронки зуба; 4 балла — окрашивание ³/₄ поверхности коронки зуба. ИГ рассчитывали по формуле: сумма балов/число обследованных зубов. Оценку гигиенического состояния полости рта осуществляли на основании полученных результатов: 1,1—1,5 — «хорошо»; 1,6—2,0 — «удовлетворительно»; 2,1—2,5 — «неудовлетворительно»; 2,6—3,4 — «плохо»; 3,5—5,0 — «очень плохо» [14].

Антропометрические показатели. Рост и массу тела подростков измеряли утром, через 2 ч после легкого завтрака. Подростки были в легкой одежде, без обуви. Для измерения роста использовали стадиометр, для измерения массы тела — электронные весы. Рассчитывали индекс массы тела (ИМТ; кг/м²). Оценку росто-весовых параметров проводили с использованием референсных значений ВОЗ [15]. Для роста и ИМТ при помощи калькулятора WHO AnthroPlus были определены значения стандартного отклонения от средних популяционных значений (standard deviation score, SDS). Диагностическим критерием избыточной массы тела считали SDS ИМТ >1,0, но <2; диагностическим критерием ожирения — SDS ИМТ ≥2,0 [15].

Статистические методы. Анализ полученных данных выполнен с использованием пакета статистических программ IBM SPSS Statistics 21 («IBM», США). Описание количественных показателей проведено с указанием среднего арифметического и стандартного отклонения. Для сравнения групп по количественным признакам использовали непараметрический критерий Манна—Уитни, по качественным — тест χ² или точный критерий Фишера.

Для оценки наличия значимых ассоциаций между переменными применяли одно- и многомерный логистический регрессионный анализ. Было построено два вида регрессионных моделей. В первом из них тестировалась гипотеза о наличии связи между АГ и каждым из заболеваний полости рта. Во втором проверяли гипотезу о связи АГ с тяжестью клинических проявлений стоматологических заболеваний. В последнем случае стоматологические индексы (КПИ, РМА, степень активности кариеса) были введены в модели как порядковые переменные. Модели множественной регрессии были скорректированы для статуса массы тела (нормальная, избыточная и ожирение) и разных категорий ИГ полости рта (хорошо, удовлетворительно, неудовлетворительно, плохо). Для описания результатов регрессионного анализа использовали отношения шансов (ОШ) и 95% доверительный интервал (ДИ).

Соблюдение этических стандартов. Протокол исследования одобрен Комитетом по биомедицинской этике ФГБНУ НЦ ПЗСРЧ (протокол 25.1 от 08.10.14). Все родители/законные представители подростков и сами подростки старше 15 лет подписали информированное добровольное согласие на участие в исследовании.

Результаты

Сравнительная характеристика основной и контрольной групп приведена в табл. 1. Можно заметить, что подростки с АГ имели более высокий уровень физического развития и значительно чаще страдали ожирением, чем их сверстники в группе контроля.

Таблица 1. Сравнительная характеристика подростков с АГ и контрольной группы

Примечание. АГ — артериальная гипертензия; КГ — контрольная группа; ИМТ — индекс массы тела; САДоф — офисное систолическое артериальное давление; ДАДоф — офисное диастолическое артериальное давление; SDS — Standard Deviation Score.

Стоматологическое обследование позволило получить представление о частоте основных заболеваний полости рта в сравниваемых группах подростков (табл. 2). Видно, что стоматологическое здоровье пациентов с АГ было значительно хуже такового в группе контроля. Так, у большинства из них был диагностирован кариес зубов, тогда как в группе подростков с нормальным уровнем АД у 50% обследуемых имелся интактный зубной ряд. При внимательном рассмотрении видно, что эти различия реализуются за счет большей частоты у подростков с АГ кариеса I степени активности (χ²=6,2; p=0,012), тогда как частота кариеса II и III степени активности в обеих группах была сопоставимой. Воспаление десневого края диагностировано примерно с одинаковой частотой у нормо- и гипертензивных подростков, но больным с АГ было более свойственно воспаление средней и тяжелой степени, тогда как у подростков с нормальным АД обнаружены преимущественно легкие проявления гингивита (χ²=8; p=0,005). Клинически выраженный пародонтит имели 26 (40%) больных с АГ и только 6 (9,2%) подростков в группе контроля (χ²=16,6; p=0,001). Обращает внимание, что среди больных с АГ было значительно больше подростков с неудовлетворительным и плохим уровнем гигиены ротовой полости (χ²=11,3; p=0,001).

Таблица 2. Частота заболеваний зубочелюстной системы и уровень гигиены полости рта у подростков с АГ и в группе контроля, абс. (%)

Регрессионный анализ показал существование статистически значимых ассоциаций АГ с наличием пародонтита и кариеса зубов, но для гингивита такой связи показано не было (табл. 3).

Таблица 3. Ассоциации АГ с наличием заболеваний полости рта у подростков

Примечание. Β — коэффициент; ст.ош. — стандартная ошибка; ОШ — отношение шансов; ДИ — доверительный интервал.

В одномерном анализе было показано, что наличие АГ связано с более тяжелыми клиническими проявлениями всех стоматологических заболеваний, но после учета статуса веса и индекса гигиены полости рта подростков значимость этой ассоциации сохранилась только для пародонтита (табл. 4).

Таблица 4. Ассоциации АГ с тяжестью стоматологических заболеваний у подростков

Примечание. Β — коэффициент; ст.ош. — стандартная ошибка; ОШ — отношение шансов; ДИ — доверительный интервал.

Обсуждение

Результаты нашего исследования свидетельствуют, что больные с АГ имеют худшее здоровье полости рта по сравнению с подростками того же пола и возраста с нормальным уровнем АД. Наличие АГ было связано с большей частотой кариеса зубов и пародонтита, а также с более выраженными проявлениями пародонтального воспаления.

Связь между АГ и пародонтитом активно изучается в течение последних десятилетий. Интерес к проблеме ассоциации этих заболеваний обусловлен их сопряженностью с повышением риска развития ССЗ. Многие исследования, как и наше, показали, что АГ и пародонтит связаны между собой, и эта связь тем сильнее, чем выраженнее воспаление в пародонте [16]. Вместе с тем исследований, сфокусированных на изучении данной проблемы у молодых людей и подростков, очень немного. В поперечном исследовании C. Zeigler и соавт. [17], включавшем 75 подростков с ожирением, показана статистически значимая ассоциация между наличием пародонтальных карманов глубиной более 4 мм и уровнем диастолического АД при офисном измерении. В проспективном исследовании Y. Kawabata и соавт. [18] (4516 студентов) наличие глубоких пародонтальных карманов и кровоточивости десен при зондировании влияло на прогрессирование от предгипертензии к АГ в при наблюдении в течетние 3 лет после учета классических факторов риска развития ССЗ (ОШ 2,74; 95% ДИ 1,19—6,29). Преимуществом нашего исследования было то, что для верификации диагноза АГ мы использовали метод СМАД, и это повышает надежность полученных результатов. Подтвержденное нами существование коморбидных ассоциаций АГ и пародонтита уже в подростковом возрасте позволяет рекомендовать, с одной стороны, оценку состояния пародонта при стоматологическом осмотре у страдающих АГ подростков и, с другой, проведение в подростковой когорте профилактической работы, направленной на улучшение гигиены полости рта, а также выявление и лечение ранних проявлений пародонтального воспаления.

Немаловажной находкой нашего исследования было то, что связь между АГ и поражением пародонта хотя и носит последовательный характер, очевидно, не требует для своего формирования ярких клинических проявлений, поскольку ни у одного из подростков в нашей выборке не был диагностирован тяжелый пародонтит. Это согласуется с результатами крупного исследования KNAHANES, в котором было показано, что плохой гигиенический уход за полостью рта связан с более высоким риском развития АГ еще до развития пародонтита [19].

Интересной находкой нашего исследования было то, что мы впервые обнаружили статистически значимую ассоциацию между АГ и кариесом зубов у подростков. Известными факторами риска развития кариеса зубов являются ожирение, плохая гигиена полости рта, избыточное употребление легкоусвояемых углеводов. Несмотря на то что у 43,1% подростков с АГ в нашем исследовании было ожирение и столько же имели плохой и неудовлетворительный уровень гигиены полости рта, многомерный анализ, скорректированный для этих конфаундеров, показал, что связь между АГ и кариесом зубов носила самостоятельный характер.

По результатам исследования, проведенного в 2013 г. на выборке 45 тыс. домохозяйств во всех субъектах РФ, избыточное употребление добавленного сахара является одним из основных нарушений питания в популяции детей и подростков 3—19 лет [20]. В свете этих данных возможным объяснением полученных нами результатов может быть избыток в рационе подростков фруктозы, употребляемой в составе подслащенных напитков и кондитерских изделий.

Установлено, что между фруктозой и повышением уровня АД существует физиологическая связь, опосредуемая мочевой кислотой [21]. Как эпидемиологические, так и клинические исследования свидетельствуют, что чрезмерное употребление фруктозы приводит к повышению АД у детей и молодых взрослых [22]. В аспекте настоящего исследования фруктоза может давать двойной эффект, способствуя не только развитию кариеса, как все добавленные сахара [23], но и приводя к повышению АД. Таким образом, избыток фруктозы в рационе мог играть роль неучтенного фактора, имеющего независимую связь с каждым из трех состояний: кариесом зубов, ожирением и АГ.

Мы не выявили статистически значимых ассоциаций между АГ и наличием и тяжестью гингивита. Это согласуется с результатами исследования с участием подростков 12—18 лет из когорты KNAHANES [6]. В метаанализе когортных исследований, оценивающем риск развития инсульта в зависимости от состояния здоровья полости рта, было показано, что этот риск повышают периодонтит и потеря зубов. Но наличие гингивита не оказывало на него существенного влияния [7]. Возможным объяснением может быть то, что при гингивите воспалительный процесс носит локальный характер, ограничиваясь только тканями десен, и на данном этапе еще не дает или дает минимальные системные эффекты [24].

Основным ограничением нашего исследования является его поперечный дизайн, не позволяющий судить о направлении причинности выявленных ассоциаций. Ограничивает интерпретацию полученных результатов и отсутствие сведений о вмешивающихся факторах (конфаундерах), касающихся состава рациона участников. Отбор больных в группу случаев проводили на основании результатов СМАД, но участников в группу контроля включали на основании результатов повторных офисных измерений АД, что не позволяет исключить наличия маскированной АГ (10% в общей популяции) и потенциально может сместить результаты в сторону преуменьшения уровня значимости связи между АГ и стоматологическими переменными.

Заключение

Результаты проведенного исследования показывают, что наличие артериальной нипертензии у подростков сопряжено с худшим здоровьем полости рта, а это в свете известной сопряженности пародонтального воспаления с частотой цереброваскулярных заболеваний, ишемической болезни сердца, хронических заболеваний почек и смертностью целесообразно учитывать при разработке синергического подхода к медицинскому сопровождению этих больных, направленного на снижение риска развития сердечно-сосудистых заболеваний в долгосрочной перспективе.

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.