Введение

Изучение анатомии и физиологической роли наружной ветви верхнего гортанного нерва (EBSLN — external branch of the superior laryngeal nerve (англ.) началось с трагической истории. В 1935 г. оперативное вмешательство на щитовидной железе (ЩЖ; TG — thyroid gland (англ.) для «лучшего сопрано XX века» окончилось несчастьем. Певица после операции потеряла уникальный высокий голос, а вслед за ним и свою профессию. С тех пор EBSLN стала именоваться нервом Амелиты Гали-Курчи [1].

Во всем мире неуклонно растет доля хирургических заболеваний ЩЖ, что естественным образом приводит к увеличению числа оперативных вмешательств на органе. Например, по данным программы SEER (Surveillance, Epidemiology and End Results — «Наблюдение, эпидемиология и исходы») в 1992 г. заболеваемость раком ЩЖ в США составила 5,8 случая на 100 тыс. населения. Однако уже в 2017 г. этот показатель достиг 13,3 случая [2]. Согласно данным Российского центра информационных технологий и эпидемиологических исследований в онкологии, распространенность злокачественных новообразований ЩЖ в нашей стране подобным образом ежегодно растет (с 66,3 случая на 100 тыс. населения в 2006 г. до 105,8 случая на 100 тыс. населения в 2016 г.) [3].

Наиболее частым осложнением тиреоидэктомии считается послеоперационный гипопаратиреоз (нарушение функций околощитовидных желез, проявляющееся гипокальциемией). Например, после двусторонней центральной лимфодиссекции гипопаратиреоз регистрировался у 52% пациентов в раннем послеоперационном периоде [4, 5]. Парез гортани, по нашему мнению, является самым грозным осложнением хирургического вмешательства на ЩЖ и варьирует в широких пределах от 2,3 до 26% [6]. Однако «незаслуженно незамеченным» остаются повреждения EBSLN, которые, по данным авторов, могут диагностироваться у 58% пациентов [7—9].

К сожалению, большинство хирургов до сих пор не считают необходимым во время операции визуализировать EBSLN ввиду сомнительной роли нерва в голосообразовании, вариабельностью топографо-анатомической картины и редкого расположения в зоне хирургических манипуляций [7, 10]. В публикациях авторы утверждают, что даже при больших узловых образованиях и смещении верхнего полюса ЩЖ кверху, интраоперационная визуализация EBSLN не требуется [11, 12].

Голосообразование — сложный нейрофизиологический процесс, а голос для каждого человека представляет собой не только уникальный инструмент профессиональной деятельности, но и средство социализации личности. Поэтому любые виды дисфонии могут привести к необратимому изменению качества жизни пациента. С повреждением EBSLN связывают потерю возможности пациентом производить высокие звуки, появление охриплости, «быструю утомляемость» голоса, а порой дисфагию и поперхивание при употреблении жидкой пищи [1, 7, 9, 13, 14].

Возможность визуализации во время операции EBSLN, используя традиционную технику препарирования тканей в сочетании с детальными знаниями анатомии, показали M. Friedman и соавт. [8], выделившие интраоперационно 1057 ветвей нерва. Авторы публикации считают возможным идентифицировать EBSLN в 80% случаях. Только у 20% больных ветвь нерва располагается интрамускулярно под волокнами нижнего констриктора глотки (inferior pharyngeal constrictor muscle — IPCM, англ.) и недоступна визуализации. Такой вариант расположения нерва имеет минимальный риск повреждения (тип 3 по M. Friedman) [8]. Согласно классификации C. Cernea и соавт. [13] лишь 20% EBSLN (тип 2b) находятся ниже верхнего полюса ЩЖ в непосредственной близости к оперативным действиям. Однако те же исследователи показали, что при массе ЩЖ более 100 г риск повреждения нерва увеличивается до 54% [13—15].

Иннервация гортани представляет собой сложную нервную сеть, состоящую из возвратного и верхнего гортанных нервов, связанных между собой множеством экстра- и интраларенгиальных анастомозов. Существованием таких сплетений можно объяснить случаи реиннервации мышц гортани и транзисторные формы парезов. По данным авторов, ключевую роль в этом феномене играет EBSLN [16—18]. Таким образом, сохраненная во время операции EBSLN может стать планом «Б» для спасения функций голосового аппарата при повреждении возвратного гортанного нерва.

Увеличение количества операций на ЩЖ, сохраняющаяся неопределенность в расположении EBSLN, а порой и пренебрежительное отношение хирургов к данной структуре, по нашему мнению, требуют «нового взгляда» на топографо-анатомическую картину расположения нерва.

Цель исследования — выявление на основании изучения анатомических особенностей области оперирования удобных ориентиров для интраоперационного поиска наружной ветви верхнего гортанного нерва.

Материал и методы

Выполнена диссекция 60 нефиксированных трупных комплексов органов шеи. Границы органокомплекса, включавшего все органы шеи, были сверху — горизонтальная плоскость, проходящая на уровне подъязычной кости, снизу — горизонтальная плоскость, проходящая на уровне бифуркации трахеи.

Критерии исключения анатомических образцов из исследования:1) патология органов шеи (объемные образования, изменяющие анатомию шеи); 2) оперативные вмешательства на органах шеи (выполненные в данную госпитализацию или имеющиеся в анамнезе).

Этапы диссекции. Первый этап. Доступ к треугольнику Джоллса (англ. Sternothyrolaryngeal triangle, Joll’striangle, Jollesspace, Reevespace) осуществляли после рассечения по средней линии глубокого листка собственной и внутренностной фасций шеи (III и IV листок по В.Н. Шевкуненко), пересечением и отведением кверху с двух сторон краниальных участков грудино-подъязычной и грудино-щитовидной мышц.

Второй этап. С обеих сторон выделяли верхний полюс ЩЖ, верхний гортанный нерв с наружной и внутренней ветвью, верхнюю щитовидную артерию и ее ветви. Отмечали их взаиморасположение.

Третий этап. После пересечения верхней щитовидной артерии верхний полюс ЩЖ мобилизовывали и отводили книзу. Проводили геометрические измерения расположения точек «входа» (точек пенетрации) в IPCM и направления EBSLN относительно опорно-двигательных структур гортани.

При выборе анатомических ориентиров для поиска EBSLN установлены следующие условия:

— близкое расположение анатомической структуры к EBSLN;

— постоянство структуры во всех препаратах;

— простота визуализации;

— использование нескольких анатомических структур для создания пространственной топографической картины.

Этическая экспертиза. Исследование выполнено на базе ГКБ им. А.К. Ерамишанцева ДЗМ. Этическая экспертиза проведена локальным этическим комитетом ГБУЗ «ГКБ им. А.К. Ерамишанцева ДЗМ», протоколы №01(1)-2018 от 25.01.18 и №10(1)-2019 от 08.10.19.

Статистический анализ. Математическая обработка полученных данных проведена с использованием интернет-калькулятора Social Science Statistics (https://www.socscistatistics.com). В работе количественные переменные представлены в виде абсолютных и относительных величин. Методы доказательной статистики использовали для анализа качественных признаков (точный критерий Фишера, критерий χ²) для сравнения данных, полученных с контралатеральных сторон (слева и справа). При сравнении этих показателей различий не выявлено (p>0,05), что позволило нам суммировать данные.

Результаты

1. Анатомические ориентиры поиска наружной ветви верхнего гортанного нерва

При диссекции 32 трупных органокомплексов идентифицировано 60 EBSLN (4 ветви нерва не обнаружены).

При визуальном анализе анатомических картин выбрано два наиболее подходящих заданным условиям (см. раздел «Материалы и методы») топографических ориентира (рис. 1):

Рис. 1. Топографо-анатомическая картина расположения левого верхнего гортанного нерва (вид сбоку): грудино-подъязычная, грудино-щитовидная мышцы, щитовидная железа.

1. Косая линия щитовидного хряща (Oblique line of thyroid cartilage — OL (англ.). По наружной поверхности обеих пластинок щитовидного хряща расположена OL, которая является местом крепления щитоподъязычной, грудино-щитовидной мышц и IPCM.

2. Сухожильная дуга нижнего констриктора глотки (Tendon arch of the inferior pharyngeal constrictor muscle — TA (англ.). IPCM сверху крепится к OL, а снизу — к перстневидному хрящу, образуя между двумя точками крепления TA. В препаратах TA определялась как сухожильный участок заднего края перстнещитовидной мышцы.

Относительно выбранных анатомических структур прослежен ход 60 EBSLN. Отмечено, что ветви нерва всегда располагались на IPCM ниже OL и проникали в эту мышцу на различном расстоянии кзади от TA. Далее EBSLN направлялись внутримышечно или под фасцией IPCM в сторону перстнещитовидной мышцы, обеспечивая ее иннервацию.

2. Топография наружной ветви верхнего гортанного нерва относительно косой линии щитовидного хряща и сухожильной дуги нижнего констриктора глотки

Ветви нерва и точки «входа» EBSLN спроецированы на OL и TA. Выполнены следующие геометрические расчеты (рис. 2):

Рис. 2. Схематическое изображение трех вариантов расположения левого EBSLN.

а — I тип; б — II тип; в — III тип. CTM — перстнещитовидная мышца; STM — грудино-щитовидная мышца (место крепления); THM —щитоподъязычная мышца (место крепления); 1 — координата 1, 2 — координата 2, 3 — координата 3.

Координата 1 — расстояние от точки «входа» EBSLN до OL (табл. 1).

Таблица 1. Расстояние от точки «входа» EBSLN до OL (координата 1)

Примечание. EBSLN — наружная ветвь верхнего гортанного нерва; OL — косая линия щитовидного хряща.

В 53 (82,8%) случаях точка пенетрация EBSLN находилась в непосредственной близости от OL (в пределах 4 мм). При этом максимальная точка удаления от OL не превышала 8 мм (7 ветвей нерва).

Координата 2 — угол направления EBSLN относительно OL (табл. 2).

Таблица 2. Угол направления EBSLN относительно OL (координата 2)

Примечание. EBSLN — наружная ветвь верхнего гортанного нерва; OL — косая линия щитовидного хряща.

В 54 (84,3%) наблюдениях EBSLN направлялись практически параллельно (под острым углом менее 30°) относительно OL. Только в 6 (9,4%) случаях обнаружен максимальный угол 30—50°. Направление ветвей нерва соответствовало ходу волокон IPCM, который зависел от конституционных особенностей человека.

Координата 3 — проекция точек «входа» EBSLN на OL (табл. 3).

Таблица 3. Проекция точки «входа» EBSLN на LO (координата 3). Топографо-анатомические типы расположения EBSLN

Примечание. EBSLN — наружная ветвь верхнего гортанного нерва; OL — косая линия щитовидного хряща.

Для удобства анализа цифровых значений и создания практичной топографо-анатомической классификации расположения EBSLN OL поделена спереди назад на 3 равные части. Так, в 38 (59,4%) случаях точки проникновения EBSLN проецировались на переднюю и среднюю треть OL (I и II типы), что находилось в непосредственной близости от верхнего полюса ЩЖ и хирургических манипуляций (рис. 3, а—д). При III типе (34,3%, 22 EBSLN) точка «входа» располагалась максимально удаленно от верхнего полюса ЩЖ, и ветви нерва практически на всем протяжении были «прикрыты» волокнами IPCM (рис. 3, е—з). В 4 (6,3%) наблюдениях EBSLN выявить не удалось (располагались полностью интрамускулярно — IV тип).

Рис. 3. Топографо-анатомические варианты расположения наружной ветви верхнего гортанного нерва.

а — I тип; б—д — II тип; е, ж, з — III тип. Oblique line — косая линия щитовидного хряща (размечены 3 части); CTM —перстнещитовидная мышца (Sp — прямая часть и Op — косая часть); STM — грудино-щитовидная мышца (рассечена и отведена кверху); THM —щитоподъязычная мышца; IBSLN — внутренняя ветвь верхнего гортанного нерва. Белая стрелка — точка «входа» EBSLN в мышцу; пунктирная линия — внутримышечная часть EBSLN; Accessory branch — дополнительная ветвь EBSLN.

Мышечно-фасциальный треугольник

Все точки проникновения и экстрамускулярные части EBSLN проецировались в малое треугольное пространство, которое ограничено сверху OL, спереди — TA, а нижней границей можно считать линию, соединяющую концы этих двух анатомических структур (см. рис. 2). С переднебоковой стороны пространство «прикрыто» грудино-щитовидной мышцей.

3. Синтопия наружной ветви верхнего гортанного нерва с верхней щитовидной артерией

Все 60 EBSLN располагались несколько глубже и медиальнее верхней щитовидной артерии и не образовывали единого сосудисто-нервного футляра. Поэтому при мобилизации и тракции верхнего полюса ЩЖ латеральнее легко визуализировали указанный ранее треугольник и ветви нерва в нем (рис. 4). Только в двух (3,1%) случаях EBSLN располагалась между ветвями верхней щитовидной артерии — на верхней гортанной артерии (см. рис. 4, б).

Рис. 4. Синтопия наружной ветви верхнего гортанного нерва с верхней щитовидной артерией.

а — III тип EBSLN располагается медиальнее ветвей верхней щитовидной артерии (вид справа); б — III тип EBSLN располагается между ветвями верхней щитовидной артерии (вид справа). Oblique line —косая линия щитовидного хряща (размечены 3 части); CTM — перстнещитовидная мышца; STM — грудино-щитовидная мышца (рассечена и отведена кверху). THM — щитоподъязычная мышца; IBSLN —внутренняя ветвь верхнего гортанного нерва. Белая стрелка — точка «входа» EBSLN в мышцу; черная стрелка — место «пересечения» EBSLN и верхней щитовидной артерии.

4. Симуляционная модель интраоперационной визуализации наружной ветви верхнего гортанного нерва

На основе полученных топографо-анатомических данных разработана симуляционная модель техники мобилизации верхнего полюса ЩЖ.

С целью профилактики повреждения EBSLN мобилизацию верхнего полюса доли ЩЖ необходимо начинать с медиальной стороны и вскрытия пространства Джоллса. При отведении верхнего полюса доли ЩЖ латеральнее обнажаются короткие веточки верхних щитовидных сосудов, прецизионное лигирование которых необходимо для четкой визуализации всех структур данного треугольника (рис. 5).

Рис. 5. Мобилизация верхнего полюса ЩЖ с медиальной стороны. Вскрытие пространства Джоллса (I этап).

а — схема (отведены в сторону левые грудино-щитовидная и грудино-подъязычная мышцы). Обнажен верхний полюс левой доли ЩЖ; б — интраоперационная картина (левая доля). Отведен латерально верхний полюс ЩЖ зажимом Элиса. Натягиваются короткие ветви верхней щитовидной артерии и вены (пунктирная линия — место их лигирования). Oblique line —косая линия щитовидного хряща; SHM —грудино-подъязычная мышца; STM — грудино-щитовидная мышца; THM —щитоподъязычная мышца; ЩЖ — щитовидная железа.

В пространстве Джоллса «обнажаются» основные анатомические ориентиры поиска EBSLN, что помогает идентифицировать ветвь нерва и безопасно лигировать основной переднеперешеечный ствол верхней щитовидной артерии (рис. 6).

Рис. 6. Мобилизация верхнего полюса ЩЖ. Визуализация EBSLN (II этап).

а — схема; б — интраоперационная картина (левая доля). в — интраоперационная картина (правая доля); г — интраоперационная картина (гигантский узловой зоб со смещением и нарушением синтопии структур верхнего полюса правой доли ЩЖ). Oblique line — косая линия щитовидного хряща. CTM — перстне-щитовидная мышца; STM — грудино-щитовидная мышца; белая стрелка — точка «входа» EBSLN в мышцу; ЩЖ — щитовидная железа.

С целью сохранения кровоснабжения верхних околощитовидных желез латеральную мобилизацию верхнего полюса ЩЖ необходимо выполнять максимально близко к доле (рис. 7).

Рис. 7. Мобилизация верхнего полюса доли ЩЖ с латеральной стороны (III этап).

а — схема; б — трупный органокомплекс (левая доля ЩЖ). В ходе диссекции обнаружены задние железистые веточки верхней щитовидной артерии, идущие к верхней околощитовидной железе. STM — грудино-щитовидная мышца (пересечена и отведена кверху); ЩЖ — щитовидная железа.

Окончательный вид мобилизации верхнего полюса ЩЖ представлен на рис. 8.

Рис. 8. Окончательный вид операционного поля после мобилизации верхнего полюса ЩЖ.

а — схема; б—г — интраоперационная картина (левая доля ЩЖ отведена книзу). Oblique line — косая линия щитовидного хряща; CTM —перстне-щитовидная мышца; STM — грудино-щитовидная мышца. Белая стрелка — точка «входа» EBSLN в мышцу; ЩЖ — щитовидная железа.

Обсуждение

При обзоре литературы, посвященной анатомии EBSLN, отмечается обилие публикаций на заданную тему. Авторами предложены разнообразные анатомические модели и множество топографических классификаций нерва. Однако, судя по всему, это всего лишь отражает отсутствие в настоящее время практичных и универсальных ориентиров для интраоперационного поиска EBSLN.

D. Moosman и соавт. [7, 19] (1968) впервые описали анатомическое пространство для поиска EBSLN, ограниченное спереди грудино-щитовидной мышцей, с медиальной стороны — IPCM и перстне-щитовидной мышцей, латерально — верхним полюсом ЩЖ и верхней щитовидной артерией (англ. Sternothyrolaryngeal triangle, Joll’striangle, Jollesspace, Reevespace). Недостатком такой топографической модели являются обширность и непостоянство анатомических границ. Например, увеличение и смещение верхнего полюса ЩЖ (при узловых образованиях ЩЖ) приводит к неизбежному изменению расположения ориентиров и расширению масштабов поиска нерва.

При тщательном изучении топографии EBSLN исследователям стало очевидно, что расположение нерва индивидуально и вариабельно. Этот факт привел к созданию нескольких топографо-анатомических классификаций расположения EBSLN.

Первая и наиболее известная из классификаций опубликована в 1992 г. C. Cernea и соавт. (Бразилия). Исследователи выделили 3 варианта расположения EBSLN (1, 2a, 2b), визуализировав 29 ветвей нерва на трупах и у 76 пациентов интраоперационно [13, 14]. Несколько позже A. Kierner и соавт. [20] (Австрия) предложили классифицировать EBSLN на 4 типа: 1, 2, 3, 4. Работа опубликована в 1998 г. и основана на исследовании анатомического материала и выявлении 52 ветвей нерва. B. Selvan и соавт. [12] (Индия) в 2009 г., применяя интраоперационную электромиографию, идентифицировали 70 EBSLN и дифференцировали их на 4 варианта: 1a, 1b, 2, 3. Подобно нам B. Selvan и соавт. отметили, что ветви нерва всегда располагаются на IPCM и проникают в нее на различном расстоянии относительно перстне-щитовидной мышцы (в нашей работе «координата 3»).

В классификациях C. Cernea, A. Kierner, B. Selvan основным ориентиром для обнаружения EBSLN служат верхняя щитовидная артерия и верхний полюс ЩЖ, обработка которых во время операции сопряжена с наибольшим риском ее повреждения. Однако выбранные авторами ориентиры также не являются постоянными скелетотопическими структурами и меняют свою топографию в зависимости от антропометрических характеристик человека и объема ЩЖ [7, 9, 10]. Например, классификация C. Cernea за в последние несколько десятилетий была успешно апробирована многими исследователями. Однако зачастую статистические данные в публикациях не совпадают. Согласно работам самого автора EBSLN находится ниже верхнего полюса ЩЖ в 20% случаев (тип 2b) [13, 14]. A. Kierner и соавт. [20] отметили такой вариант расположения нерва всего лишь в 14% случаев. По данным F. Chuang и соавт. [21], полученным на основании двусторонней микродиссекции 86 гортаней, в 38% случаев ветви нерва локализовались под верхним полюсом ЩЖ. Кроме того, при массе ЩЖ 100 г и более возможность выявления 2b варианта EBSLN увеличивается до 54% [13—15].

Некоторые исследователи, неудовлетворенные имеющимися топографическими моделями, подобно нам отметили скелетотопические точки поиска для EBSLN. Так, F. Chuang и соавт. [21] считают нижний рог щитовидного хряща надежным и удобным ориентиром для поиска ветви нерва. Действительно, данная структура легко пальпируется во время операции и отличается анатомическим постоянством. Однако, как отмечают сами авторы, расстояние от рога до ветвей нерва в среднем составляет 1,5 см. Другие исследователи сфокусировали свое внимание на области щитоперстневидного соединения [9]. Но стоит отметить, что данная структура сложно визуализируется и пальпируется (располагается глубоко под мышечными структурами гортани).

С широким внедрением в повседневную практику нейромониторинга интраоперационная идентификация EBSLN стала намного проще. Сообщено, что во время операции при визуальном контроле ветвь нерва выявлялась только у 34% пациентов, а с использованием нейромониторинга — у 84% [7]. M. Friedman и соавт. (2002 г., США) [8] при электромиографии установили, что EBSLN находится на IPCM и проникает в эту мышцу на различных уровнях (типы 1, 2, 3 по M. Friedman). Этими же исследователями отмечена структура inferior constrictor-cricothyroid junction, которая соответствует TA в нашей работе. Это же соединение и точку пенетрации выбрали в качестве топографических ориентиров в своей работе Y. Cha и соавт. [10]. Согласно рекомендациям International Neural Monitoring Study Group (2013 г.) при поиске EBSLN следует стимулировать электродом ткани параллельно и на 1—2 мм ниже области присоединения грудино-щитовидной мышцы к щитовидному хрящу, что соответствует нашим данным (координата 1 и 2) [7]. Однако даже при использовании нейромониторинга велика вероятность получения ложноположительных и ложноотрицательных результатов. Поэтому методика интраоперационной электромиографии должна базироваться на прецизионных знаниях анатомии пространства Джоллса и вариантов расположения ветвей нерва в нем [7].

Заключение

Основными топографо-анатомическими ориентирами при поиске наружной ветви верхнего гортанного нерва являются косая линия щитовидного хряща и сухожильная дуга нижнего констриктора глотки. Структуры ограничивают малое треугольное пространство на нижнем констрикторе глотки, в котором располагались все выявленные нами ветви нерва.

Предложена топографо-анатомическая классификация расположения наружной ветви верхнего гортанного нерва. I и II типы ветвей нерва (59,4%) находились в непосредственной близости от верхнего полюса щитовидной железы и хирургических манипуляций. При III и IV типах (40,6%) точки «входа» наружной ветви верхнего гортанного нерва располагались максимально удаленно от верхнего полюса щитовидной железы, и большая часть нерва была прикрыта волокнами нижнего констриктора глотки.

Участие авторов:

Концепция и дизайн исследования — А.А. Куприн

Сбор и обработка материала — А.А. Куприн

Написание текста — А.А. Куприн, В.Ю. Малюга

Редактирование — В.Ю. Малюга

Participation of authors:

Concept and design of the study — A.A. Kuprin

Data collection and processing — A.A. Kuprin

Text writing — A.A. Kuprin, V.Yu. Malyuga

Editing — V.Yu. Malyuga

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

The authors declare no conflicts of interest.