Белое вещество головного мозга представлено аксонами нейронов, которые организованы в компактно расположенные пучки, обеспечивающие интегративную работу различных областей мозга.
Детальное знание анатомии проводящих путей крайне важно для правильного предоперационного планирования хирургического доступа при операциях по поводу глиальных опухолей островковой доли мозга, учитывая функциональную важность периинсулярных ассоциативных проводящих путей, особенно в доминантном полушарии [1—7], и преимущественное распространение глиальных опухолей вдоль волокон белого вещества [8, 9]. Результаты современных клинических и нейровизуализационных исследований говорят о критической, во многом первичной роли проводящих путей в реализации таких высших нервных функций, как речь, праксис, память и эмоции [10, 11]. Однако до настоящего времени в литературе встречаются противоречивые данные об анатомии ассоциативных пер-иинсулярных проводящих путей и их точной функциональной роли.
Существует несколько способов изучения проводящих путей головного мозга млекопитающих, но «золотым стандартом» является метод ауторадиографии. При данной методике интракортикально вводится радиактивно меченная аминокислота (обычно лейцин или пролин) в интересуемую зону. Через 5 дней животное забивается с последующим изучением распределения данной кислоты (аксональный транспорт) в других отделах мозга [12]. По этическим причинам данный метод не может быть использован при изучении мозга человека.
Классическим, известным с XIX века методом изучения проводящих путей у человека invitro является диссекция волокон головного мозга. Значительный вклад в развитие этой методики внес швейцарский анатом Ж. Клинглер, работавший под руководством Е. Людвига [13, 14], предложивший замораживать препараты мозга перед диссекцией. Находящиеся между волокнами молекулы воды, замерзая и увеличиваясь, отделяют волокна друг от друга, что облегчает диссекцию. Предложенная методика получила имя автора. Однако техника диссекции волокон имеет ограничения, так как волокна мозга находятся в сложном пространственном взаимоотношении и для выделения одних пучков необходимо разрушение других.
С совершенствованием метода диффузионно-тензорной МРТ (измерив тензор диффузии, можно рассчитать направление максимальной диффузии и тем самым получить информацию о направлении крупных пучков нервных волокон) открылись новые возможности для изучения проводящих путей головного мозга человека invivo [15—17]. Но и у данного метода имеются определенные недостатки: невозможность визуализации терминальных ответвлений волокон и сложности при визуализации волокон с пересекающимися траекториями [18].
Недавно предложенный метод [19] поляризационной томографии (основан на свойстве двойного лучепреломления миелиновой оболочки нервных волокон) пока не нашел широкого применения на практике.
В связи с этим в нашем исследовании мы использовали два доступных для исследования человеческого мозга метода: invitro (диссекция препаратов мозга), и invivo (диффузионно-тензорную МРТ) с целью изучения анатомии периинсулярных ассоциативных проводящих путей, а именно системы верхнего продольного пучка (в работе также уделяется внимание пучку ВПП I, который не является периинсулярным, но рассматривается здесь как часть системы ВПП).
Материал и методы
Анатомическое исследование проводилось на 12 анатомических препаратах (6 левых и 6 правых гемисфер) головного мозга взрослых в возрасте от 36 до 59 лет (средний возраст 57 лет), причиной смерти которых не являлась интракраниальная патология. После выделения мозга из полости черепа проводилось его тщательное промывание с помощью физиологического раствора с последующей фиксацией в 10% растворе формалина в течение как минимум 50 дней. После этого удалялась арахноидальная оболочка и препараты замораживались при температуре –20° на протяжении 25 дней. Первые этапы диссекции (удаление коры) выполнялись с использованием деревянных шпателей, а при обнаружении волокон определенного пучка также использовались тупые металлические диссекторы. Все манипуляции проводились с использованием хирургического микроскопа OPTON OPM6-SDFC-XY (при 4—10-кратном увеличении).
Рентгенологическая часть исследования выполнена на 2 здоровых добровольцах (28 и 29 лет, правши) с использованием метода HARDI-CSD-трак-тографии. Сканирование выполнялось на томографе GE Signa HDxt 3.0T с применением импульсной последовательности эхо-планарного спинового эхо (SE-EPI). Один объем получен при значении фактора диффузии b=0, 120 объемов получены с различными изотропно распределенными направлениями диффузионного градиента при b=3000 с/мм2. Для исследования применялись следующие значения приведенных ниже параметров: время TR=10 000 мсек, время TE=min, FOV=240×240 мм, матрица изображения — 96×96 с последующей интерполяцией до 256×256, толщина срезов — 2,5 мм, расстояние между срезами ‒ 0 мм, NEX=1, плоскость сканирования — аксиальная. Постобработка данных выполнялась с использованием программного пакета FSL (FMRIB Software Library v5.0, Оксфорд, Великобритания: http://fsl.fmrib.ox.ac.uk/fsl/fslwiki), построение трактов головного мозга с помощью программы ExploreDTI (http://www.exploredti.com/).
МР-трактография в клинических примерах (4 примера) выполнена по следующему протоколу: TR=6000 мсек, время TE=min, FOV=240×240 мм, матрица изображения — 128×128 с последующей интерполяцией до 256×256, толщина срезов — 5 мм, расстояние между срезами ‒ 1 мм, NEX=1, плоскость сканирования — аксиальная. Сканирование выполнялось на томографе GE Signa HDxt 3.0T применением импульсной последовательности эхо-планарного спинового эхо (SE-EPI). Один объем получен при значении фактора диффузии b=0, 33 объема получены с различными изотропно распределенными направлениями диффузионного градиента при b=1000 с/мм2.
Результаты
До начала диссекции определялись основные борозды и извилины латеральной поверхности мозга, что необходимо для правильного описания траектории пучков, появляющихся на более поздних стадиях диссекции. Затем с помощью деревянных шпателей удалялась кора, сразу под которой появляется первый слой белого вещества — U-волокна, соединяющие соседние участки коры между собой (рис. 1).
Мы начинали диссекцию препаратов с нижней лобной извилины и супрамаргинальной извилины, так как расположенные в их белом веществе ассоциативные волокна (ВПП III) локализованы наиболее поверхностно. При удалении U-волокон на уровне нижней лобной извилины первыми определялись горизонтально направленные волокна ВПП III (найден во всех гемисферах), идущие от надкраевой извилины к задним отделами нижней лобной извилины (оперкулярной и треугольным частям (рис. 2, 3, 4). Волокна обнаруживались в среднем на глубине 15—20 мм от поверхности коры. Таким образом, ВПП III во всех случаях был расположен в белом веществе лобной и теменной покрышек.
При продолжении диссекции и удалении волокон ВПП III на протяжении от супрамаргинальной извилины до треугольной части нижней лобной извилины обнаруживались волокна двух пучков, расположенные медиальнее и выше верхней периинсулярной борозды: волокна ВПП II(см. рис. 2, в; рис. 3 и 4) и волокна дугообразного пучка (его горизонтальная часть) (рис. 5). Таким образом, сразу над верхней периинсулярой бороздой, которая приблизительно проецируется на нижнюю лобную борозду, в белом веществе средней лобной извилины после удаления коры и U-волокон (на глубине 20—23 мм от коры) обнаруживаются два компактных пучка волокон: горизонтальная часть дугообразного пучка и ВПП II, которые ориентированы так же, как и волокна ВПП III — преимущественно горизонтально (знания об ориентации волокон пучков имеют практический смысл, так как повреждение отдельных волокон параллельно их ходу в пучке в сравнении с перпендикулярным пересечением пучка сопровождается различными функциональными последствиями [20]).
ВПП II найден во всех исследуемых гемисферах. Он проецировался от задних отделов нижней теменной дольки (заканчивается преимущественно в белом веществе угловой извилины) и верхней затылочной извилины до задних отделов верхней и средней лобных извилин, латерально от лучистого венца, сразу над верхними волокнами горизонтальной части дугообразного пучка.
Волокна дугообразного пучка (рис. 6) были также обнаружены во всех исследуемых гемисферах и соединяли заднесредние отделы верхней и средней височных извилин с нижними отделами прецентральной извилины, оперкулярной и треугольной частями нижней лобной извилины.
Дорсальные волокна ВПП II и вентральные волокна дугообразного пучка идут в непосредственной близости друг к другу и иногда сложно различимы, однако волокна дугообразного пучка, лежащие над верхней периинсулярной бороздой (горизонтальная часть), огибают островковую долю по зад-нему ее краю (вертикальная часть пучка), направляясь к височной доле, в то время как волокна ВПП II идут в каудальном направлении к теменной и затылочной доле (см. рис. 6).
Вертикальная часть дугообразного пучка определялась во всех гемисферах при удалении коры и U-волокон над задними отделами верхней и средней височных извилин. Это единственная группа из системы ВПП, волокна которой идут не горизонтально, а дугообразно в белом веществе вокруг зад-них извилин островка, направляясь затем выше и медиальнее волокон ВПП III (см. рис. 5).
ВПП I обнаружен в белом веществе верхней лобной извилины в 7 гемисферах (см. рис. 6). Это самый медиальный пучок из системы ВПП (не является периинсулярным). Его волокна лежат в непосредственной близости к волокнам поясного пучка, так как оба пучка соединяют соседние области коры и разделены лишь небольшой прослойкой волокон мозолистого тела. Однако ВПП I обнаруживался при удалении коры сразу над поясной бороздой (волокна поясного пучка идут под поясной бороздой), и его волокна шли от прекунеуса к дополнительной моторной коре (расположена сразу кпереди от прецентральной извилины) верхней лобной извилины.
Результатом работы также стало измерение расстояния от хорошо определяемого при транссильвиевом доступе ориентира — верхней периинсулярной борозды — до переднего края ближайшего к ней пучка — дугообразного. Расстояние от задней точки островка (место пересечения верхней и нижней периинсулярных борозд) до переднего края волокон дугообразного пучка было в среднем 4 мм, а от верхней центральной точки островка (место пересечения центральной борозды островка и верхней периинсулярной борозды) — 2 мм (рис. 7).
Частично удалена кора больших полушарий головного мозга, в результате визуализируется самый поверхностный слой белого вещества — U-волокна (справа вид под увеличением), соединяющие соседние извилины между собой.
Внутримозговая опухоль левой островковой доли и окружающие ее периинсулярные ассоциативные проводящие пути: ВПП II и дугообразный пучок.
В левой островковой доле, по данным МРТ в режиме Т1, определяется внутримозговая опухоль, а в левой лобной покрышке отображен ВПП III (синего цвета), волокна которого при транскортикальном доступе через лобную покрышку могут быть повреждены.
Во всех исследуемых препаратах мозга не было обнаружено значительных отличий в анатомическом строении путей системы ВПП между правыми и левыми полушариями мозга.
Рентгенологическое исследование
Результаты анатомического исследования были сопоставлены с данным МР-трактографии, выполненной как на здоровых добровольцах, так и у больных с глиальными опухолями островка. Во всех исследованиях, выполненных на добровольцах, удалось построить все 4 пучка системы ВПП: ВПП I, II, III и дугообразный пучок (рис. 8). В случаях (клинические примеры), где пучки системы ВПП определялись у больных с внутримозговыми опухолями островка до операции (рис. 9, 10, 11), а также до и после оперативного лечения (рис. 12), удалось построить пучки системы ВПП. Во всех случаях волокна пучков не были включены в опухоль и располагались периинсулярно.
Таким образом, ход волокон пучков системы ВПП, определяемый методом МР-трактографии как на добровольцах, так и у больных с внутримозговыми опухолями островка, соответствовал обнаруженным в анатомической части работы закономерностям, что говорит о возможности использования МР-трактографии в предоперационном планировании у больных с глиальными опухолями островка.
Обсуждение
Ассоциативные волокна системы ВПП впервые описал И.Х. Рейль в 1812 г. [21]. Немецкий анатом обнаружил волокна, идущие вокруг островка в белом веществе лобной, височной и теменной долей, и описал их как единый пучок. В 1822 г. К. Бурдах [22] назвал все перисильвиевые волокна, обнаруженные Рейлем, — дугообразным пучком (по форме наиболее длинных волокон). Ж. Дежерин (1895) [23] предположил, что дугообразный пучок соединяет зону Брока и Вернике и первым стал использовать термины «верхний продольный пучок» и «дугообразный пучок» как синонимы. С этого времени появилось несоответствие в обозначении данных пучков, так как результаты последующих исследований мозга как человека, так и обезьян продемонстрировали, что система верхнего продольного пучка состоит из нескольких отдельных ассоциативных пучков, и использовать термины «ВПП» и «дугообразный пучок» как синонимы анатомически некорректно.
В настоящее время в литературе описаны различные, часто противоречащие (преимущественно терминологически) друг другу варианты анатомии ВПП. Полного совпадения мнений относительно разделения данного пучка на отдельные составляющие нет.
Так, например, в первой современной анатомической работе по диссекции волокон, в которой U. Ture и соавт. [24] возродили интерес к методике диссекции Клинглера после долгого ее забвения, авторы выделили только один пучок (компонент) системы ВПП и называли его верхним продольным пучком.
Через 5 лет после работы U. Ture была опубликована статья M. Catani и соавт. [25], где, используя уже метод МРТ-трактографии, выделялись несколько пучков из системы ВПП. Авторы определили, что дугообразный пучок состоит из двух параллельных путей (прямой и непрямой), соединяющих височную, теменную и лобную доли. Прямой путь (соединяет лобную и височную доли) соответствует классическому дугообразному пучку, а непрямой состоит из переднего (соответствует ВПП III по другой терминологии), соединяющего лобную долю с нижней теменной долькой, и заднего сегмента, идущего от нижней теменной дольки к задним отделам височной доли.
Полученные M. Catani и соавт. [16] результаты были затем подтверждены в работе J. Martino и соавт. [26], но уже на анатомических препаратах invitro, с использованием сохраняющей кору методики диссекции волокон. Авторы, исследуя ВПП, определили, что он состоит из поверхностной и глубокой порций. Поверхностная порция представлена горизонтальным сегментом, который соединяет нижнюю теменную дольку и верхнюю часть верхней височной извилины с лобной долей, и вертикальным сегментом (соединяет заднюю часть средней височной извилины с задней частью нижней теменной дольки). Глубокая порция представлена классическим дугообразным пучком, расположенным медиальнее перечисленных выше трактов и идущим от задних отделов височной доли к лобной доле.
Другой вариант разделения ВПП опирается на трейсерные исследования, выполненные на обезьянах [27, 28] (отсутствие речи у обезьян иногда порождает естественные сомнения в возможности экстраполяции полученных данных на человека), на исследование с помощью метода МР-трактографии invivо у человека, выполненное N. Makris и соавт. [29] и диссекцию волокон головного мозга в работе K. Yagmurlu и соавт. [30]. Согласно результатам перечисленных работ, ВПП принято разделять на четыре части: ВПП I, ВПП II, ВПП III и дугообразный пучок, который рассматривается как IV часть верхнего продольного пучка.
Иной взгляд находим в работе X. Wang и соавт. [31] (использовались диффузионно-спектральная МРТ и диссекция волокон), в которой ставится под сомнение существование ВПП I как отдельного пучка системы ВПП, так как он не был найден при диссекции препаратов. Авторы полагают, что данный пучок относится к системе волокон поясного пучка, а верхний продольный пучок они делят на дорсальный (соответствует ВПП II) и вентральный (соответствует ВПП III). Дугообразный пучок авторы [32] рассматривают как отдельный пучок, не входящий в систему ВПП, и делят его на внутренний пучок (соединяет верхнюю и среднюю височные извилины с нижней частью прецентральной извилины и оперкулярной частью нижней лобной извилины) и внешний пучок (связывает нижнюю височную и среднюю височную извилины с нижней частью прецентральной извилины и каудальной частью нижней лобной извилины).
Результаты, полученные нами, подтверждают, что ВПП состоит из 4 частей (см. таблицу). Самыми дорсальными, расположенными в медиальных отделах верхней лобной извилины и прекунеусе, являются волокна ВПП I. ВПП II был найден в белом веществе средней лобной извилины и нижней теменной дольке, а ВПП III по сути является внутрипокрышечным пучком лобной и теменной покрышек, соединяя надкраевую извилину с задними отделами верхней лобной извилины. Длинные волокна дуго-образного пучка (ВПП IV), огибающие сзади и сверху островковую долю, соединяют задние отделы верхней и средней височной извилины с треугольной и покрышечной частями нижней лобной извилины и нижней частью прецентральной извилины.
За исключением ВПП I, все остальные пучки системы ВПП были найдены во всех исследуемых гемисферах. Возможны несколько причин, по которым ВПП I был обнаружен не во всех гемисферах: данный пучок встречается не во всех гемисферах; погрешности в технике диссекции; анатомические варианты, при которых его волокна неотделимы от волокон поясного пучка. Для полной ясности необходимы дальнейшие исследования анатомии данного пучка.
Можно по-разному классифицировать и называть компоненты ВПП, однако в нашей работе мы попытались, помимо теоретических аспектов, сконцентрироваться и на практическом применении полученных знаний в хирургии глиальных опухолей островка. Важными практическими выводами работы являются следующие положения: 1) при планировании транскортикального доступа к островку, если он выполняется через лобную и (или) теменную покрышку, необходимо помнить, что при этом велик риск (практически 100%) пересечь в поперечном направлении волокна ВПП III, идущие в лобной и теменной покрышках; 2) хорошо распознаваемый интраоперационный ориентир — верхняя периинсулярная борозда — позволяет определить локализацию ВПП II (расположен несколько выше и медиальнее) и дугообразного пучка (расположен несколько ниже и медиальнее) в операционной ране и не пересечь их волокна; 3) расстояние от задней точки островка (место пересечения верхней и нижней периинсулярных борозд) до переднего края волокон дугообразного пучка было в среднем 4 мм, а от верхней центральной точки островка (место пересечения центральной борозды островка и верхней периинсулярной борозды) — 2 мм; 4) наиболее оптимальной зоной для транскортикального доступа к островку, вероятно, являются передние отделы верхней височной извилины, в которых нет важных ассоциативных проводящих путей и соответственно риска их повреждения.
Транссильвиев доступ позволяет достичь островковой доли без риска повреждения ассоциативных проводящих путей, расположенных в покрышках мозга, а также после диссекции верхней островково-покрышечной щели дает доступ к важнейшему анатомическому ориентиру — верхней периинсулярной борозде, ‒ который позволяет определить положение ВПП II и дугообразного пучка в операционной ране.
Однако какой неврологический дефицит может повлечь за собой интраоперационное повреждение исследуемых пучков?
Даже если просто посмотреть на результаты нашего исследования и проанализировать отделы церебральной коры, соединяемые ВПП, можно предположить, что ассоциативная система ВПП, вероятно, принимает участие в реализации таких функций, как речь (в доминантном полушарии) и координация двигательных актов (в том числе артикуляции) в пространстве (интеграция информации между теменной и лобной долями).
Однако какой пучок из системы ВПП отвечает за речь, если все они обнаруживаются и у обезьян?
В работе M. Thiebaut de Schotten и соавт. [33] проводится сравнительный анализ анатомии проводящих путей человека и обезьян. Авторы демонстрируют, что анатомия пучков ВПП I, II, III (а также и крючковидного пучка) имеет практически полное сходство у человека и обезьян, а в строении дугообразного (а также и нижнего лобно-затылочного) пучка наблюдаются значительные отличия. У обезьян (в отличие от человека) дугообразный пучок не распространяется на среднюю и нижнюю височные извилины и практически весь располагается выше сильвиевой щели. Это говорит об увеличении прямых связей между отделами мозга, ответственными за звуковое и визуальное восприятие слов, с нижней лобной извилиной у человека в сравнении с обезьянами и о ключевой роли дугообразного пучка в реализации речевой функции среди пучков системы ВПП.
ВПП I соединяет верхнюю теменную дольку с премоторной и дополнительной моторной корой, поэтому неудивительно, что в большинстве работ роль данного пучка объясняется его участием в координации и планировании двигательных актов в пространстве [34—36]: окуломоторная координация, произвольная ориентация внимания в пространстве, премоторное планирование двигательных актов. Функциональная роль ВПП II во многом сходна с ВПП I [37—39]: пространственная координация движений в верхних конечностях, пространственная рабочая память.
Роль ВПП III в настоящее время не до конца из-учена. Он может быть как частью сенсомоторной интегративной системы ВПП, так и входить в систему речевых проводящих путей (артикулярный компонент речи) [40], учитывая крайне сходные с дугообразным пучком области коры, которые он соединяет.
Таким образом, в последние годы при изучении проводящих путей отмечается тенденция разделения ранее известных пучков на несколько или описание новых трактов. Есть ли в этом практический смысл? Для ответа на этот вопрос необходимы дальнейшие исследования, в первую очередь изучение функциональной роли выделенных пучков в мозге человека, где роль нейрохирургов и методики краниотомии в сознании являются ключевыми.
Слабой стороной нашего исследования являются ограничения методов, использованных в нем: сложности при визуализации волокон с пересекающимися траекториями при построении пучков с помощью МР-трактографии, а также то, что измерения расстояний до основных хирургических ориентиров и диссекция волокон выполнены на предварительно фиксированном в растворе формалина и замороженном мозге, что требует внесения поправок при транслировании результатов исследования в нейрохирургическую практику. Большая разница в количестве и среднем возрасте больных, у которых волокна исследовались методом МР-трактографии и методом диссекции, могла, хоть и незначительно, но повлиять на результаты работы.
Заключение
Детальное знание анатомии белого вещества и применение этих знаний на практике является неотъемлемой частью хирургии глиальных опухолей. Представленные в работе результаты исследования анатомии периинсулярных ассоциативных пучков системы ВПП должны помочь в предоперационном планировании, выборе хирургической тактики и варианта доступа у больных с глиальными опухолями островковой области.
Работа выполнена при поддержке гранта РНФ 14−15−01092.
Конфликт интересов отсутствует.
Комментарий
Работа посвящена изучению анатомии периинсулярных ассоциативных проводящих путей с акцентом на практическое применение полученных знаний в хирургии глиальных опухолей островка. Несмотря на то что функциональная важность ассоциативных проводящих путей хорошо известна, сохранению их целостности при нейрохирургических операциях не всегда уделяется должное внимание, что нередко приводит к послеоперационному дефициту. Оригинальные исследования проводящих путей в отечественной литературе встречаются крайне редко, поэтому тема настоящего исследования крайне актуальна и практична. Исследование проведено на 12 анатомических препаратах с использованием метода диссекции волокон Клинглера и дополнено двумя случаями МР-трактографии, выполненной на здоровых добровольцах. Статья является логичным продолжением исследования анатомии островковой области, которое авторы опубликовали в этом журнале в 2015 г. (№4). Предложенная нашему вниманию работа является первым опытом коллектива авторов в исследовании ассоциативных путей и выполнена на очень высоком уровне. Авторы обнаружили во всех изучаемых гемисферах волокна верхнего продольного II, верхнего продольного III и дугообразного пучка, а волокна верхнего продольного I были найдены при диссекции в 7 гемисферах. Важно, что по результатам исследования сформулированы конкретные практические рекомендации, а именно ‒ по выбору места рассечения покрышек при транскортикальном доступе (впервые в литературе по данной проблеме) к островку и определили верхнюю периинсулярную борозду как интраоперационный ориентир локализации проводящих путей при транссильвиевом доступе.
На наш взгляд, статья представляет несомненный интерес для нейрохирургов и неврологов и может быть рекомендована к публикации в нейрохирургическом журнале.
В.А. Лазарев (Москва)